La catedral de Smolensk se encuentra en la intersección de las antiguas calles Nikoló-Peskóvskaya (hoy Normandía-Neman) y Smolenskaya (hoy Mayakovskaya). A pesar de la pérdida de parte de su aspecto original, sigue siendo un deleite visual y, gracias a su ubicación favorable, es visible desde muchos puntos de Orel, manteniéndose como la dominante arquitectónica de la ciudad.

La primera iglesia de Smolensk fue fundada en 1767 por los habitantes del asentamiento de Strelétskaya con la bendición del obispo Tikhon (Yakubovski) de Sevsk y Bryansk. Los habitantes del asentamiento, exiliados aquí por Pedro I tras la revuelta de 1698, eran en su mayoría viejos creyentes, pero en Orel comenzaron a asistir a los templos de la Iglesia oficial. Debido a la lejanía del asentamiento del centro de la ciudad, surgió la necesidad de construir un templo, especialmente en el contexto de la activa actividad de los disidentes sin clérigos, cuya casa de oración se encontraba cerca.

Durante el reinado de Catalina II existía una prohibición no oficial sobre la construcción de nuevas iglesias, pero el arzobispo justificó la necesidad de un nuevo templo con la misión entre los viejos creyentes y la oposición a los disidentes. La emperatriz permitió la construcción de una iglesia de piedra en nombre de la Odihría de la Santísima Virgen de Smolensk en la tierra de Iván Chepakhin en el centro del asentamiento.

El templo estaba orientado con el altar estrictamente hacia el este, como es habitual en la tradición ortodoxa. La tierra asignada fue suficiente para el templo, un campanario independiente y un jardín, donde más tarde se construyó una nueva iglesia de Smolensk. La primera iglesia fue destruida a principios de la década de 1940, y en su lugar apareció más tarde el cine 'Komsomolsky'.

La iglesia principal se expandió con capillas y en su forma final tenía tres altares: en nombre de la Icono de Smolensk de la Madre de Dios, de la Imagen No Hecha por Manos y de San Demetrio de Salónica. En 1777, ya se celebraban servicios en el templo. La construcción fue dirigida por el anciano Iván Yelenin con fondos de los feligreses, quienes también donaron para la decoración del templo. En 1852, los 'Boletines de la Gobernación de Orel' publicaron el testamento del comerciante Iván Serebrennikov sobre la asignación de fondos para la construcción de un nuevo templo.

Las reliquias del templo eran las iconos de la Madre de Dios de Smolensk y del mártir Mina de Alejandría. La iglesia se menciona en las obras de N. S. Leskov 'Pequeñas cosas de la vida episcopal' y 'Los concejales'.

El proyecto del templo fue desarrollado por el arquitecto Efimov en 1856, y en 1857 se bendijo la colocación de la primera piedra. En 1869, el cronista de Orel G. M. Pyasetsky se casó en la iglesia. La iglesia principal se completó y fue terminada en 1889, consagrada en 1895, y el campanario fue erigido en 1908. En 1899, se abrió una escuela para feligreses necesitados en la iglesia.

En 1938, el templo fue cerrado, y durante la ocupación alemana se utilizó como refugio antiaéreo. En 1951 se desmantelaron los restos del campanario, y hasta 1995, en el templo funcionó una panadería.

En abril de 1994, la iglesia fue entregada a la diócesis de Orel-Liven. El 10 de agosto de 1995, después de un servicio solemne y una procesión, la iglesia volvió a abrir. En abril de 1998 se consagró un nuevo altar del Salvador No Hecho por Manos, creado según el diseño del diseñador A. I. Kaveshnikov. El altar izquierdo fue consagrado en nombre del santo mártir Demetrio de Salónica. En mayo de 1998, se fabricó una cruz metálica ortodoxa para la cúpula principal. En diciembre de 1999, se completaron los trabajos de dorado de la cúpula y la cruz. En 2014 se realizó la pintura interior del templo, y en 2015 se instaló un nuevo iconostasio.