Die Smolensker Kathedrale befindet sich an der Kreuzung der ehemaligen Straßen Nikolopeskowskaja (heute Normandie-Neman) und Smolenskaja (heute Majakowskaja). Trotz des Verlusts eines Teils ihres ursprünglichen Erscheinungsbildes erfreut sie weiterhin das Auge und ist dank ihrer günstigen Lage von vielen Punkten in Orjol sichtbar, wodurch sie die architektonische Dominante der Stadt bleibt.

Die erste Smolensker Kirche wurde 1767 von den Bewohnern der Strelzetskaja-Sloboda mit dem Segen des Bischofs Tichon (Jakubowski) aus Sewsk und Brjansk gegründet. Die Bewohner der Sloboda, die nach dem Aufstand von 1698 von Peter I. hierher verbannt wurden, waren hauptsächlich Altgläubige, begannen jedoch in Orjol, die Kirchen der offiziellen Kirche zu besuchen. Aufgrund der Abgeschiedenheit der Sloboda vom Stadtzentrum entstand die Notwendigkeit, eine Kirche zu bauen, insbesondere angesichts der aktiven Aktivitäten der Raskolniks ohne Priester, deren Gebetsstätte sich in der Nähe befand.

Unter Katharina II. gab es ein inoffizielles Verbot zum Bau neuer Kirchen, aber der Erzbischof begründete die Notwendigkeit einer neuen Kirche mit der Mission unter den Altgläubigen und dem Widerstand gegen die Raskolniks. Die Kaiserin erlaubte den Bau einer steinernen Kirche im Namen der Odi­gitria der Smolensker Gottesmutter auf dem Land von Ivan Tschepachin im Zentrum der Sloboda.

Die Kirche war mit dem Altar genau nach Osten ausgerichtet, wie es in der orthodoxen Tradition üblich ist. Das zugewiesene Land reichte für die Kirche, einen freistehenden Glockenturm und einen Garten, in dem später die neue Smolensker Kirche gebaut wurde. Die erste Kirche wurde zu Beginn der 1940er Jahre zerstört, an ihrer Stelle entstand später das Kino „Komsomolskij“.

Die Hauptkirche wurde durch Anbauten erweitert und hatte in ihrer endgültigen Form drei Altäre: im Namen der Smolensker Ikone der Gottesmutter, des Ungeschaffenen Bildes und des heiligen Demetrius von Thessaloniki. Im Jahr 1777 fanden bereits Gottesdienste in der Kirche statt. Der Bau wurde unter der Leitung des Vorstehers Ivan Jelenin mit Mitteln der Gemeindemitglieder durchgeführt, die auch für die Verschönerung der Kirche spendeten. Im Jahr 1852 veröffentlichten die „Orjoler Gubernialnachrichten“ das Testament des Kaufmanns Ivan Serebrennikov, in dem er Mittel für den Bau einer neuen Kirche bereitstellte.

Zu den Reliquien der Kirche gehörten die Ikonen der Smolensker Gottesmutter und des Märtyrers Mina von Alexandria. Die Kirche wird in den Werken von N. S. Leskow „Kleinlichkeiten des bischöflichen Lebens“ und „Die Kirchenmitglieder“ erwähnt.

Das Projekt der Kirche wurde 1856 von dem Architekten Jefimov entwickelt, und im Jahr 1857 wurde der Grundstein geweiht. Im Jahr 1869 heiratete der orjoler Chronist G. M. Pjasezkij in der Kirche. Die Hauptkirche wurde weitergebaut und 1889 fertiggestellt, 1895 geweiht, und der Glockenturm wurde 1908 errichtet. Im Jahr 1899 wurde an der Kirche eine Schule für bedürftige Gemeindemitglieder eröffnet.

Im Jahr 1938 wurde die Kirche geschlossen, und während der deutschen Besatzung wurde sie als Luftschutzbunker genutzt. Im Jahr 1951 wurden die Überreste des Glockenturms abgerissen, und bis 1995 befand sich in der Kirche eine Bäckerei.

Im April 1994 wurde die Kirche der Orjol-Liven-Eparchie übergeben. Am 10. August 1995 wurde die Kirche nach einem feierlichen Gottesdienst und einer Prozession wieder eröffnet. Im April 1998 wurde der neue Altar des Ungeschaffenen Heilands, entworfen von dem Designer A. I. Kaveshnikov, geweiht. Der linke Altar wurde im Namen des heiligen Märtyrers Demetrius von Thessaloniki geweiht. Im Mai 1998 wurde ein orthodoxes Metallkreuz für die Hauptkuppel angefertigt. Im Dezember 1999 wurden die Arbeiten zur Vergoldung der Kuppel und des Kreuzes abgeschlossen. Im Jahr 2014 wurde die Innenmalerei der Kirche durchgeführt, und im Jahr 2015 wurde ein neuer Ikonostase installiert.