Selon la légende, au XVIe siècle, à l'emplacement de la cathédrale actuelle se trouvait l'église de la Sainte Vendredi. En 1678, le livre de recensement mentionne le temple de Nikita à cet endroit. À la fin du XVIIIe siècle, l'église était en ruine, et il a été décidé de construire un nouveau temple. En 1773, le marchand orlovien Konstantin Semenovich Pastukhov, qui avait été guéri d'une maladie après avoir prié devant l'icône miraculeuse de la Mère de Dieu d'Akhytir, a décidé de construire un temple en pierre en son honneur sur le cimetière de la Sainte Vendredi. Ayant reçu la bénédiction, la construction a commencé la même année, et en 1775, l'église a été consacrée.

En 1876, le temple a été agrandi avec l'ajout d'une chapelle en l'honneur du saint martyr Nikita. La ville s'est étendue, et l'église avec le cimetière s'est retrouvée dans les limites de la ville, le cimetière a été fermé, et le temple est devenu paroissial. En 1803, des travaux ont été réalisés pour élever les voûtes du principal autel et consacrer une nouvelle chapelle en l'honneur de l'icône de Kazan de la Mère de Dieu. En 1823, une haute cloche à quatre niveaux a été construite, qui a été reliée au temple en 1870 selon le projet de l'architecte I. P. Lutokhin. En 1875, une clôture a été érigée autour de l'église, détruite avant la Grande Guerre patriotique. Le clergé du temple se composait de deux prêtres, d'un diacre et de deux psalmistes. La paroisse comptait 275 foyers et plus de 1000 personnes. Il y avait deux maisons paroissiales et une boutique de bougies sur le marché. En octobre 1897, grâce au vieux de l'église M. M. Borzenkov, une école paroissiale a été ouverte pour quarante enfants, l'enseignement y étant gratuit. Le premier directeur était le prêtre Vassili Leonov.

Après la révolution, le temple et ses paroissiens ont traversé des temps difficiles. Lors de la confiscation des biens, une croix en argent, ancienne relique du temple, a été saisie. L'église d'Akhytir a été fermée le 3 février 1938 et utilisée comme entrepôt de grains. Le 15 mars 1942, pendant l'occupation d'Orel, le temple a été rouvert et n'a plus été fermé. Lors de la libération d'Orel en 1943, l'un des premiers drapeaux rouges a été hissé sur le clocher du temple.

En 1962, le temple a reçu le statut de cathédrale. En 1986, des travaux de restauration ont été réalisés : les murs et le plafond ont été peints avec des scènes bibliques, le sol a été recouvert de marbre, et l'iconostase a été ornée de sculptures et de dorures. La forme des dômes et du clocher a été restaurée, et des travaux ont été effectués pour restaurer la maçonnerie en brique. Les coupoles du temple et le clocher ont été recouverts de cuivre et dorés.

Parmi les reliques du temple, l'icône miraculeuse de la Mère de Dieu d'Akhytir et des icônes avec des particules des reliques du saint martyr Nikita et du saint confesseur Georgy Kosov. Les reliques de saint Tikhon de Zadonsk ont été conservées dans le temple pendant un certain temps. En 1991, elles ont été retournées au monastère de Zadonsk, mais la main du saint est restée dans le temple et est vénérée comme l'une des principales reliques. Une icône a été écrite pour elle, et un reliquaire et un kiot ont été fabriqués.

En juin 2008, la cathédrale de Smolensk a été désignée comme cathédrale de l'éparchie, mais le statut de cathédrale a également été attribué à la cathédrale d'Akhytir.