Según la tradición, en el siglo XVI en el lugar de la actual catedral se encontraba la iglesia de San viernes. En 1678, en el libro de registros se menciona el templo de Nikita en este lugar. A finales del siglo XVIII, la iglesia se deterioró y se tomó la decisión de construir un nuevo templo. En 1773, el comerciante orlovense Konstantin Semenovich Pastukhov, quien recibió sanación de una enfermedad tras orar ante la milagrosa icono de Ahtyrka de la Madre de Dios, decidió construir una iglesia de piedra en su honor en el cementerio de San viernes. Tras recibir la bendición, ese mismo año comenzó la construcción, y en 1775 la iglesia fue consagrada.

En 1876, el templo fue ampliado, añadiendo una capilla en honor al gran mártir Nikita. La ciudad creció, y la iglesia con el cementerio quedó dentro del límite urbano, el cementerio fue cerrado y el templo se convirtió en parroquial. En 1803 se realizaron trabajos para elevar las bóvedas del altar mayor y se consagró una nueva capilla en honor a la icono de Kazán de la Madre de Dios. En 1823 se construyó un alto campanario de cuatro niveles, que en 1870 se conectó con el templo según el proyecto del arquitecto I. P. Lutokhin. En 1875, se erigió una cerca alrededor de la iglesia, que fue destruida antes de la Gran Guerra Patria. El clero del templo estaba compuesto por dos sacerdotes, un diácono y dos salmistas. La parroquia incluía 275 hogares y más de 1000 personas. Había dos casas parroquiales y una tienda de velas en el mercado. En octubre de 1897, gracias al anciano de la iglesia M. M. Borzenkov, se abrió una escuela parroquial para cuarenta niños, cuya educación era gratuita. El primer director fue el sacerdote Vasili Leonov.

Después de la revolución, el templo y sus feligreses atravesaron tiempos difíciles. Durante la confiscación de bienes, se confiscó una cruz de plata, una antigua reliquia del templo. La iglesia de Ahtyrka fue cerrada el 3 de febrero de 1938 y se utilizó como almacén de granos. El 15 de marzo de 1942, durante la ocupación de Orel, el templo fue reabierto y no se cerró más. Durante la liberación de Orel en 1943, se izó una de las primeras banderas rojas en el campanario del templo.

En 1962, se le otorgó al templo el estatus de catedral. En 1986 se realizaron trabajos de restauración: las paredes y el techo fueron pintados con escenas bíblicas, el suelo fue revestido de mármol, y el iconostasio fue adornado con tallas y dorado. Se restauró la forma de las cúpulas y la aguja del campanario, y se realizaron trabajos para restaurar la mampostería de ladrillo. Las cúpulas del templo y la aguja del campanario están cubiertas de cobre y doradas.

Entre las reliquias del templo se encuentran la milagrosa icono de Ahtyrka de la Madre de Dios y las iconos con partículas de las reliquias del gran mártir Nikita y del confesor Georgiy Kosov. Durante un tiempo, en el templo se encontraron las reliquias del santo Tikhon de Zadonsk. En 1991, fueron devueltas al monasterio de Zadonsk, pero la mano del santo permaneció en el templo y es venerada como una de las principales reliquias. Para ella se escribió una icono y se fabricaron un relicario y un iconostasio.

En junio de 2008, la catedral de Smolensk fue designada como catedral de la diócesis, pero también se le asignó al templo de Ahtyrka el estatus de catedral.