Laut Überlieferung stand an der Stelle der heutigen Kathedrale im 16. Jahrhundert die Freitagkirche. Im Jahr 1678 wird in einem Steuerbuch der Nikita-Tempel an diesem Ort erwähnt. Bis zum Ende des 18. Jahrhunderts war die Kirche baufällig, und es wurde beschlossen, einen neuen Tempel zu errichten. 1773 beschloss der orjoler Kaufmann Konstantin Semjonowitsch Pastuchow, der nach dem Gebet vor dem wundertätigen Achtyrskaja Ikone der Gottesmutter geheilt wurde, eine steinerne Kirche zu Ehren dieser Ikone auf dem Freitagspogost zu bauen. Nach Erhalt des Segens begann im selben Jahr der Bau, und 1775 wurde die Kirche geweiht.

Im Jahr 1876 wurde der Tempel erweitert, indem eine Kapelle zu Ehren des heiligen Märtyrers Nikita hinzugefügt wurde. Die Stadt wuchs, und die Kirche mit dem Friedhof befand sich nun innerhalb der Stadtgrenzen, der Friedhof wurde geschlossen, und die Kirche wurde zur Pfarrkirche. 1803 wurden Arbeiten zur Erhöhung der Gewölbe des Hauptaltares und zur Weihe einer neuen Kapelle zu Ehren der Kazan-Ikone der Gottesmutter durchgeführt. 1823 wurde ein hoher vierstöckiger Glockenturm erbaut, der 1870 nach den Plänen des Architekten I. P. Lutochin mit der Kirche verbunden wurde. 1875 wurde um die Kirche eine Umfriedung errichtet, die vor dem Großen Vaterländischen Krieg zerstört wurde. Die Gemeinde der Kirche bestand aus zwei Priestern, einem Diakon und zwei Psalmodisten. Zur Gemeinde gehörten 275 Höhlen und mehr als 1000 Menschen. An der Kirche gab es zwei Pfarrhäuser und einen Kerzenladen auf dem Markt. Im Oktober 1897 wurde dank des Kirchenältesten M. M. Borzenkow eine kirchliche Schule für vierzig Kinder eröffnet, deren Unterricht kostenlos war. Der erste Leiter war der Priester Wasilij Leonow.

Nach der Revolution erlebte die Kirche und ihre Gläubigen schwere Zeiten. Während der Beschlagnahme von Werten wurde das silberne Kreuz, eine alte Reliquie der Kirche, beschlagnahmt. Die Achtyrskaja Kirche wurde am 3. Februar 1938 geschlossen und als Getreidespeicher genutzt. Am 15. März 1942, während der Besetzung Orjols, wurde die Kirche wieder eröffnet und nicht mehr geschlossen. Bei der Befreiung Orjols im Jahr 1943 wurde auf dem Glockenturm der Kirche eine der ersten roten Fahnen gehisst.

Im Jahr 1962 erhielt die Kirche den Status einer Kathedrale. 1986 wurden Restaurierungsarbeiten durchgeführt: Wände und Decke wurden mit biblischen Motiven bemalt, der Boden mit Marmor ausgelegt, der Ikonostase mit Schnitzereien und Vergoldungen geschmückt. Die Form der Kuppeln und des Glockenturmspitzes wurde wiederhergestellt, und es wurden Arbeiten zur Wiederherstellung des Mauerwerks durchgeführt. Die Kuppeln der Kirche und der Glockenturmspitze sind mit Kupfer bedeckt und vergoldet.

Zu den Reliquien der Kirche gehören die wundertätige Achtyrskaja Ikone der Gottesmutter sowie Ikonen mit Teilen der Reliquien des heiligen Märtyrers Nikita und des heiligen Bekenners Georgij Kosow. In der Kirche befanden sich einige Zeit die Reliquien des Heiligen Tichon von Zadonsk. Im Jahr 1991 wurden sie in das Zadonsk-Kloster zurückgebracht, aber die Hand des Heiligen blieb in der Kirche und wird als eine der Hauptreliquien verehrt. Für sie wurde eine Ikone geschrieben und eine Reliquienkapsel sowie ein Schrein angefertigt.

Im Juni 2008 wurde die Smolensker Kathedrale als Kathedrale der Diözese bestimmt, aber auch der Achtyrskaja Kathedrale wurde der Status einer Kathedrale zugewiesen.