Le musée a été fondé le 5 octobre 1919 par décision d'une commission dirigée par le célèbre artiste et académicien de la peinture Fiodor Alexandrovitch Modorov, originaire de Mstiora, au sein des ateliers d'art et d'artisanat d'État de Mstiora.

En avril 1923, le « Musée des antiquités ecclésiastiques » a été créé, s'installant dans le bâtiment de la cathédrale de l'Épiphanie de l'ancien monastère masculin de l'Épiphanie.

En août 1945, le musée a été transformé en musée d'État des arts populaires de Mstiora et musée local, qui a été fermé en 1954.

De 1975 à 1989, le musée était une branche du musée historique, artistique et architectural d'État de Vladimir-Souzdal.