En 1778, lors de la création du gouvernement d'Orel, un nouvel emplacement a été attribué pour le cimetière en dehors de la ville. Il n'y avait pas d'église dans ce cimetière pendant presque un demi-siècle, et ce n'est qu'en 1823 que la consistoire spirituel d'Orel a autorisé la construction d'une église en pierre grâce à des dons. En mai 1828, l'église au nom de la Sainte Trinité a été consacrée, et les services ont commencé en septembre de la même année. En 1849, le parvis de l'église a été pavé de pierres, et des grilles en bois ont été installées autour du bâtiment. Avec le temps, l'église a été considérablement agrandie, et en 1864, sa reconstruction a commencé, se terminant par une consécration en 1867.

À l'origine, le clocher de l'église de la Trinité se composait de deux poteaux avec une poutre. En 1838, ils ont été remplacés par de nouveaux poteaux en chêne avec un toit en bois, qui a duré jusqu'en 1850. En 1851, la collecte de fonds pour la construction d'un clocher en pierre a commencé, se terminant en 1854.

Après la révolution, l'église de la Trinité est passée au mouvement rénovateur. En 1929, la maison du clergé a été saisie et occupée par des locataires, et en hiver 1930, les cloches ont été retirées. L'église a fonctionné encore quelques années, mais au milieu des années 1930, elle a été fermée. Au début de la Grande Guerre patriotique, elle n'était déjà plus en activité. La dernière église fonctionnelle à Orel, celle de la Résurrection du Christ au cimetière d'Afanassievsky, a fermé en 1941.

En 1944, l'église de la Trinité a été transférée à la communauté religieuse pour une utilisation gratuite. En 1979, l'autel a été décoré, et en 1980, une entrée séparée a été aménagée du côté nord avec une petite annexe. En 1983, l'approvisionnement en eau a été installé et un puits pour l'évacuation des eaux a été aménagé.

En 1990, au premier étage de la maison du clergé, un temple a été aménagé en l'honneur de saint Jean Chrysostome, et au deuxième étage, une école du dimanche et une bibliothèque ont été installées, ouvertes en 1991. Au milieu des années 1990, une chapelle a été construite près de l'église.

De 2011 à 2013, une restauration de la peinture monumentale sur le dôme a été réalisée, le plâtre a été renforcé, les inserts en ciment et en plâtre ont été retirés, une désinfection a été effectuée, les fissures ont été colmatées et la peinture a été recréée.

En 2013, lors de la restauration, des historiens et des chercheurs locaux ont découvert que certaines tombes avaient été pillées dans les années 1930-1950. Les employés de l'Institut d'archéologie de l'Académie des sciences de Russie ont examiné le mémorial et ont rassemblé les restes. En 2014, une crypte recréée du général Alexeï Petrovitch Ermolov et de sa famille a été ouverte dans l'église. Le mémorial a été restauré et remis dans son état d'origine.

Au cimetière militaire près de l'église, des soldats tombés au combat pour la libération d'Orel en 1943 sont enterrés.