En 1778, al crearse la gobernación de Orel, se asignó un nuevo lugar para el cementerio fuera de la ciudad. No hubo iglesia en este cementerio durante casi medio siglo, y solo en 1823 la consistoría espiritual de Orel permitió la construcción de una iglesia de piedra con donaciones. En mayo de 1828 se consagró la iglesia en nombre de la Trinidad Vivificante, y los servicios comenzaron en septiembre de ese mismo año. En 1849, el pórtico de la iglesia fue pavimentado con piedra, y se instalaron rejas de madera alrededor del edificio. Con el tiempo, la iglesia se amplió significativamente, y en 1864 comenzó su reconstrucción, que se completó con la consagración en 1867.

Inicialmente, el campanario de la iglesia de la Trinidad consistía en dos columnas con una traviesa. En 1838, fueron reemplazadas por nuevas columnas de roble con un techo de madera, que se mantuvo hasta 1850. En 1851 comenzó la recaudación de fondos para la construcción de un campanario de piedra, que se completó en 1854.

Después de la revolución, la iglesia de la Trinidad pasó al movimiento renovador. En 1929, la casa del clero fue confiscada y ocupada por inquilinos, y en el invierno de 1930 se retiraron las campanas. La iglesia funcionó durante algunos años más, pero a mediados de la década de 1930 fue cerrada. Para el inicio de la Gran Guerra Patria, ya no estaba en funcionamiento. La última iglesia en funcionamiento en Orel, la de la Resurrección de Cristo en el cementerio de Afanasievsky, cerró en 1941.

En 1944, la iglesia de la Trinidad fue entregada a la comunidad religiosa para su uso gratuito. En 1979 se pintó el altar, y en 1980 se habilitó una entrada separada desde el lado norte y una pequeña adición. En 1983 se instaló el suministro de agua y se construyó un pozo para el desagüe.

Para 1990, en el primer piso de la casa del clero se organizó un templo en honor al santo Juan Crisóstomo, y en el segundo piso se ubicó una escuela dominical y una biblioteca, que se inauguró en 1991. A mediados de la década de 1990, se construyó una capilla en la iglesia.

Entre 2011 y 2013 se llevó a cabo la restauración de la pintura monumental en la cúpula, se reforzó el yeso, se eliminaron las inserciones de cemento y yeso, se realizó la desinfección, se sellaron las grietas y se recreó la pintura.

En 2013, durante la restauración, historiadores y expertos locales descubrieron que algunas tumbas habían sido saqueadas en las décadas de 1930 a 1950. Los empleados del Instituto de Arqueología de la RAN examinaron el memorial y recogieron los restos. En 2014, se abrió en la iglesia la cripta recreada del general Alexei Petrovich Ermolov y su familia. El memorial fue restaurado y devuelto a su estado original.

En el cementerio militar junto a la iglesia están enterrados los soldados que cayeron en las batallas por la liberación de Orel en 1943.