Im Jahr 1778, bei der Gründung des Gouvernements Orjol, wurde ein neuer Platz für den Friedhof außerhalb der Stadt ausgewiesen. Fast ein halbes Jahrhundert gab es keine Kirche auf diesem Friedhof, und erst 1823 erlaubte die Orjoler geistliche Konsistenz den Bau einer Steinkirche aus Spenden. Im Mai 1828 wurde die Kirche im Namen der Lebendigen Dreifaltigkeit geweiht, und die Gottesdienste begannen im September desselben Jahres. 1849 wurde der Kircheneingang mit Steinen gepflastert, und um das Gebäude wurden Holzgitter installiert. Im Laufe der Zeit wurde die Kirche erheblich erweitert, und 1864 begann ihre Rekonstruktion, die 1867 mit der Weihe abgeschlossen wurde.

Ursprünglich bestand der Glockenturm der Dreifaltigkeitskirche aus zwei Säulen mit einer Querlatte. 1838 wurden sie durch neue Eichenpfosten mit einem Holzdach ersetzt, das bis 1850 hielt. 1851 begann die Sammlung von Mitteln für den Bau eines Steinglockenturms, der 1854 abgeschlossen wurde.

Nach der Revolution trat die Dreifaltigkeitskirche in die Erneuerungsbewegung ein. 1929 wurde das Pfarrhaus beschlagnahmt und von Mietern bewohnt, und im Winter 1930 wurden die Glocken abgenommen. Die Kirche funktionierte noch einige Jahre, wurde aber in der Mitte der 1930er Jahre geschlossen. Zu Beginn des Großen Vaterländischen Krieges war sie bereits nicht mehr aktiv. Die letzte funktionierende Kirche in Orjol, die Auferstehung Christi auf dem Afanasjewski-Friedhof, wurde 1941 geschlossen.

1944 wurde die Dreifaltigkeitskirche der Kirchengemeinde zur kostenlosen Nutzung übergeben. 1979 wurde der Altar bemalt, und 1980 wurde ein separater Eingang von der Nordseite und ein kleiner Anbau eingerichtet. 1983 wurde die Wasserversorgung verlegt und ein Brunnen für den Wasserabfluss angelegt.

Bis 1990 wurde im ersten Stock des Pfarrhauses ein Tempel zu Ehren des Heiligen Johannes Chrysostomus eingerichtet, und im zweiten Stock wurden eine Sonntagsschule und eine Bibliothek untergebracht, die 1991 eröffnet wurde. In der Mitte der 1990er Jahre entstand an der Kirche eine Kapelle.

In den Jahren 2011-2013 wurde die monumentale Malerei auf der Kuppel restauriert, der Putz verstärkt, Zement- und Gipsstücke entfernt, eine Desinfektion durchgeführt, Risse verschlossen und die Malerei rekonstruiert.

Im Jahr 2013 entdeckten Historiker und Heimatforscher während der Restaurierung, dass einige Gräber in den 1930er bis 1950er Jahren geplündert worden waren. Mitarbeiter des Instituts für Archäologie der RAN untersuchten das Denkmal und sammelten die Überreste. 2014 wurde in der Kirche das rekonstruierte Grabmal des Generals Alexei Petrowitsch Jermolow und seiner Familie eröffnet. Das Denkmal wurde restauriert und in seinen ursprünglichen Zustand versetzt.

Auf dem Soldatenfriedhof neben der Kirche sind Soldaten begraben, die im Kampf um die Befreiung Orjols im Jahr 1943 gefallen sind.