L'histoire de l'église a commencé au XVIIe siècle, lorsque, en 1663, 31 ans après la fondation de la ville, les habitants de Kungur se sont adressés au tsar Alexis Mikhaïlovitch pour demander la création d'un monastère féminin. Le tsar a satisfait leur demande, et un monastère de l'icône de Tikhvine de la Mère de Dieu a vu le jour dans la ville.

Au départ, un temple en bois a été construit pour le monastère en l'honneur de Jean l'Évangéliste, qui a été remplacé par un édifice en pierre en 1758. Cinq ans plus tard, le principal autel de l'icône de Tikhvine de la Mère de Dieu a été ajouté au temple, consacré le 24 mai (4 juin) 1763. Deux ans auparavant, le monastère avait déménagé à Ekaterinbourg, devenant le monastère de Novo-Tikhvine, et le temple à Kungur est devenu paroissial. En 1882, le réfectoire et l'ancienne cloche ont été démolis, et un autel latéral dédié à l'apôtre Jacques ainsi qu'un nouveau clocher de 70 mètres de haut ont été ajoutés, selon le projet de l'architecte A. B. Turchévitch. Les travaux ont été financés par le marchand Dubinine, et des dons significatifs ont été faits par le marchand de Kungur Ya. S. Goubkine. L'icône de Tikhvine de la Mère de Dieu est devenue la principale relique de l'église.

En 1935, l'église a été fermée. Elle est restée fermée pendant plusieurs années, mais en 1950, un cinéma pour enfants a ouvert dans son bâtiment, qui a fonctionné pendant plus d'un demi-siècle et a été reconnu comme le meilleur cinéma pour enfants du territoire de Perm sous la direction de Tamara Stafeyeva.

Dans les années 2000, des travaux de restauration de l'église ont commencé : une rénovation complète du clocher et de la toiture a été réalisée, et une flèche dorée a été installée. En 2002, le cinéma a déménagé dans une annexe de l'école n° 18, des réparations ont été effectuées dans l'église, et en 2004, 11 cloches fabriquées à Kamensk-Ouralski ont été installées, sonnant pour la première fois à Kungur le 14 mars 2004. Un nouvel iconostase a été consacré dans le chœur central de l'église de Tikhvine le 9 juillet 2008.

En 2008, l'église a célébré son 250e anniversaire.