Die Geschichte der Kirche begann im 17. Jahrhundert, als 1663, 31 Jahre nach der Gründung der Stadt, die Einwohner von Kungur den Zaren Alexei Michailowitsch um die Erlaubnis baten, ein Frauenkloster zu gründen. Der Zar erfüllte ihr Gesuch, und in der Stadt entstand das Kloster der Tichwiner Ikone der Gottesmutter.

Zunächst wurde für das Kloster eine Holzkirche zu Ehren des Johannes des Evangelisten erbaut, die 1758 durch eine Steinkirche ersetzt wurde. Fünf Jahre später wurde der Hauptaltar der Tichwiner Ikone der Gottesmutter hinzugefügt, der am 24. Mai (4. Juni) 1763 geweiht wurde. Zwei Jahre zuvor war das Kloster nach Jekaterinburg umgezogen und wurde zum Neuen Tichwiner Kloster, und die Kirche in Kungur wurde zur Pfarrkirche. 1882 wurden die Speisehalle und der alte Glockenturm abgerissen, der linke Altar des Apostels Jakobus und ein neuer 70 Meter hoher Glockenturm nach dem Entwurf des Architekten A. B. Turtschewitsch hinzugefügt. Die Arbeiten wurden von dem Kaufmann Dubinin finanziert, und der kungurische Kaufmann J. S. Gubkin machte bedeutende Spenden. Die Tichwiner Ikone der Gottesmutter wurde zur Hauptheiligkeit der Kirche.

Im Jahr 1935 wurde die Kirche geschlossen. Einige Jahre blieb sie geschlossen, aber 1950 wurde in ihrem Gebäude ein Kinderkino eröffnet, das über ein halbes Jahrhundert lang betrieben wurde und unter der Direktorin Tamara Stafejeva als das beste Kinderkino der Region Perm anerkannt wurde.

In den 2000er Jahren begannen die Arbeiten zur Wiederherstellung der Kirche: Es wurde eine umfassende Renovierung des Glockenturms und des Daches durchgeführt, und eine goldene Spitze wurde installiert. 2002 zog das Kino in eine Filiale der Schule Nr. 18 um, die Kirche wurde renoviert, und 2004 wurden 11 Glocken, die in Kamensk-Uralski hergestellt wurden, installiert, die am 14. März 2004 zum ersten Mal in Kungur läuteten. Im zentralen Altar der Tichwiner Kirche wurde am 9. Juli 2008 ein neuer Ikonostase geweiht.

Im Jahr 2008 feierte die Kirche ihr 250-jähriges Bestehen.