La historia de la iglesia comenzó en el siglo XVII, cuando en 1663, 31 años después de la fundación de la ciudad, los habitantes de Kungur se dirigieron al zar Alexei Mikhailovich con la solicitud de permitir la creación de un monasterio femenino. El zar satisfizo su petición, y en la ciudad apareció el monasterio de la Icono de Tikhvin de la Madre de Dios.

Inicialmente, se construyó una iglesia de madera en honor a San Juan Evangelista, que fue reemplazada por una de piedra en 1758. Cinco años después, se añadió el altar principal de la Icono de Tikhvin de la Madre de Dios, consagrado el 24 de mayo (4 de junio) de 1763. Dos años antes, el monasterio se trasladó a Ekaterimburgo, convirtiéndose en el Nuevo Monasterio de Tikhvin, y la iglesia en Kungur se convirtió en parroquial. En 1882, se desmantelaron el refectorio y el viejo campanario, se añadió el altar izquierdo del apóstol Santiago y un nuevo campanario de 70 metros de altura, diseñado por el arquitecto A. B. Turchevich. Los trabajos fueron financiados por el comerciante Dubinin, y el comerciante de Kungur Y. S. Gubkin hizo importantes donaciones. La Icono de Tikhvin de la Madre de Dios se convirtió en la principal reliquia de la iglesia.

En 1935, la iglesia fue cerrada. Permaneció cerrada durante varios años, pero en 1950 se abrió un cine infantil en su edificio, que funcionó durante más de medio siglo y fue reconocido como el mejor cine infantil de la región de Perm bajo la dirección de Tamara Stafeva.

En la década de 2000, comenzaron los trabajos de restauración de la iglesia: se realizó una reparación capital del campanario y el techo, y se instaló una aguja dorada. En 2002, el cine se trasladó a una sucursal de la escuela n.º 18, se realizaron reparaciones en la iglesia, y en 2004 se instalaron 11 campanas, fabricadas en Kamensk-Uralsky, que sonaron por primera vez en Kungur el 14 de marzo de 2004. En el altar central de la iglesia de Tikhvin se consagró un nuevo iconostasio el 9 de julio de 2008.

En 2008, la iglesia celebró su 250 aniversario.