La construction de l'église en pierre en l'honneur de l'icône de Smolensk de la Mère de Dieu a commencé dans les années 1680 sur ordre de Grigori Dmitrievitch Stroganov. Un temple similaire a également été fondé à Ustyuzhna-Zhelezopol.
Le chapelle dédiée aux saints de Kiev-Pechersk, Antoine et Théodose, a été consacrée par le métropolite de Nijni Novgorod, Pavel, le 22 décembre 1694, et le principal autel en l'honneur de l'icône de Smolensk de la Sainte Vierge a été consacré le 25 juillet 1697.

Après le déménagement de la famille Stroganov à Moscou en 1705, l'église de Smolensk est devenue paroissiale. En 1930, elle a été fermée, et en 1934, il était prévu de la faire exploser. Cependant, grâce aux efforts des employés du musée régional de Gorki, le bâtiment a pu être préservé. Jusqu'au début des années 1990, il a été utilisé comme entrepôt de musée.

En 1993, l'église a été transférée à l'évêché. En 2005 et 2006, le dôme principal a été doré.

En 2018, des travaux de réparation ont commencé, et en 2019, une restauration à grande échelle a été lancée, visant à restaurer l'apparence historique en utilisant des modèles 3D et des sculptures en pierre blanche. L'achèvement des travaux est prévu pour le 800e anniversaire de Nijni Novgorod en 2021.