La construcción de la iglesia de piedra en honor a la icono de Smolensk de la Madre de Dios comenzó en la década de 1680 por orden de Grigori Dmitrievich Stroganov. Una iglesia similar también fue fundada en Ustyuzhna-Zheleznopolskaya. El altar, dedicado a los milagrosos de Kiev-Pechersk, Antonio y Teodosio, fue consagrado por el metropolitano de Nizhni Nóvgorod, Pavel, el 22 de diciembre de 1694, y el altar principal en honor a la icono de Smolensk de la Santísima Virgen fue consagrado el 25 de julio de 1697.

Después de que la familia Stroganov se mudara a Moscú en 1705, la iglesia de Smolensk se convirtió en parroquial. En 1930 fue cerrada y en 1934 se planeó volarla. Sin embargo, gracias a los esfuerzos del personal del Museo Regional de Gorky, el edificio pudo ser preservado. Hasta principios de la década de 1990, se utilizó como almacén de museo.

En 1993, la iglesia fue entregada a la diócesis. En 2005 y 2006, la cúpula principal fue dorada.

En 2018 comenzaron las obras de reparación, y en 2019 se inició una restauración a gran escala, destinada a restaurar la apariencia histórica utilizando modelos 3D y tallas de piedra blanca. Se prevé que la finalización de los trabajos coincida con el 800 aniversario de Nizhni Nóvgorod en 2021.