La première église dédiée à la Nativité de la Vierge a été construite vers 1627, remplaçant l'ancienne église Nicolas. À cette époque, le village était la propriété du prince Ivan Ivanovitch Shuisky. En 1653, le village est devenu un domaine patriarcal et a reçu le nom de Vladikino. Le 19 mai 1690, le tsar Pierre Alexeïevitch a visité Vladikino et a prié avec le patriarche Adrien lors de la liturgie dans l'église locale.

La première église en pierre a été construite en 1770, et le clocher a été érigé par le comte K.G. Razoumovski, propriétaire du village voisin de Petrovskoye.

En 1854 et 1858, l'église a été complètement reconstruite par l'architecte A.F. Yaroshevsky. En 1859, la nouvelle église à trois autels a été consacrée, et l'autel principal en l'honneur de la Nativité de la Sainte Vierge a été consacré par le métropolite Philaret (Drozdev).

Dans son journal du 31 juillet 1860, Ivan Mikhaïlovitch Snegiryov, célèbre historien et ethnographe russe, a décrit la consécration de l'église de la Nativité de la Vierge, construite par le marchand Gavriil Matveïevitch Tolokonnikov. L'église avait cinq coupoles avec un clocher, et la consécration a été réalisée par le métropolite Philaret, accompagné des archimandrites Ioanniki et Eustafius. De nombreuses personnes étaient présentes à l'événement, y compris le procureur général du Saint Synode, le comte Tolstoï. Après la consécration, un repas copieux a été offert, ainsi que de la nourriture spirituelle sous forme de livres distribués par l'archimandrite Eustafius.

À l'époque soviétique, l'église n'a pas été fermée pour les services religieux. Dans les années 1970, il était prévu de la démolir pour construire un viaduc sur l'autoroute Altufievskoe, mais les paroissiens ont réussi à la préserver. En 2013, pour la première fois depuis la période post-soviétique, un service patriarcal a eu lieu dans l'église, présidé par le patriarche Kirill.