Die erste Kirche zu Ehren der Geburt der Gottesmutter wurde um 1627 erbaut und ersetzte die baufällige Nikolauskirche. Zu dieser Zeit gehörte das Dorf Fürst Ivan Ivanovich Schujski. 1653 wurde das Dorf zum Patriarchat und erhielt den Namen Wladikino. Am 19. Mai 1690 besuchte Zar Peter Alexejewitsch Wladikino und betete zusammen mit Patriarch Adrian während der Liturgie in der örtlichen Kirche.

Die erste steinerne Kirche wurde 1770 erbaut, und die Glockenturm wurde von Graf K.G. Razumowski, dem Besitzer des benachbarten Dorfes Petrowskoje, errichtet.

In den Jahren 1854 und 1858 wurde die Kirche vollständig von dem Architekten A.F. Jaroschewski umgebaut. 1859 wurde die neue dreischiffige Kirche geweiht, und der Hauptaltar zu Ehren der Geburt der Heiligen Gottesmutter wurde von Metropolit Filaret (Drosdov) geweiht.

In seinem Tagebuch vom 31. Juli 1860 beschrieb Ivan Michailowitsch Snegirjow, ein bekannter russischer Historiker und Ethnograph, die Weihe der Kirche der Geburt der Gottesmutter, die von dem Kaufmann Gawriil Matwejewitsch Tolokonnikow erbaut wurde. Die Kirche hatte fünf Kuppeln mit einem Glockenturm, und die Weihe wurde von Metropolit Filaret in Begleitung der Archimandriten Joanniki und Eustathius durchgeführt. Bei der Veranstaltung waren viele Menschen anwesend, darunter der Oberprokurator des Heiligen Synods, Graf Tolstoi. Nach der Weihe wurde ein reichhaltiges Festmahl angeboten, sowie geistliche Nahrung in Form von Büchern, die von Archimandrit Eustathius verteilt wurden.

In der Sowjetzeit wurde die Kirche nicht für Gottesdienste geschlossen. In den 1970er Jahren war geplant, sie für den Bau einer Überführung an der Altufjewskaja Chaussee abzureißen, aber es gelang den Gemeindemitgliedern, sie zu erhalten. Im Jahr 2013 fand in der Kirche zum ersten Mal seit der postsowjetischen Zeit ein patriarchaler Gottesdienst statt, der von Patriarch Kirill geleitet wurde.