La primera iglesia en honor a la Natividad de la Virgen fue construida alrededor de 1627, reemplazando a la deteriorada iglesia de Nicolás. En ese momento, el pueblo era propiedad del príncipe Iván Ivánovich Shuisky. En 1653, el pueblo se convirtió en un dominio patriarcal y recibió el nombre de Vladykino. El 19 de mayo de 1690, el zar Pedro Alekseyevich visitó Vladykino y, junto con el patriarca Adriano, rezó durante la liturgia en la iglesia local.

La primera iglesia de piedra fue construida en 1770, y la campanario fue erigido por el conde K.G. Razumovsky, propietario del vecino pueblo de Petrovskoye.

En 1854 y 1858, la iglesia fue completamente reconstruida por el arquitecto A.F. Yaroshevsky. En 1859, se consagró la nueva iglesia de tres altares, y el altar principal en honor a la Natividad de la Santísima Virgen fue consagrado por el metropolitano Filaret (Drozdev).

En su diario del 31 de julio de 1860, Iván Mijáilovich Snegiryov, conocido historiador y etnógrafo ruso, describió la consagración de la iglesia de la Natividad de la Virgen, construida por el comerciante Gavriil Matveyevich Tolokonnikov. La iglesia tenía cinco cúpulas con un campanario, y la consagración fue realizada por el metropolitano Filaret, acompañado por los archimandritas Ioanniki y Eustafio. En el evento asistieron muchas personas, incluido el procurador general del Santo Sínodo, el conde Tolstoy. Después de la consagración, se ofreció un abundante banquete, así como alimento espiritual en forma de libros, distribuidos por el archimandrita Eustafio.

Durante la época soviética, la iglesia no fue cerrada para los servicios. En la década de 1970, se planeó demolerla para construir un viaducto en la carretera Altufyevskoye, pero los feligreses lograron preservarla. En 2013, se celebró en la iglesia, por primera vez desde el período postsoviético, un servicio patriarcal, presidido por el Patriarca Kirill.