L'église est située sur le site de l'ancien cimetière municipal, une partie de l'ancienne place du marché, aujourd'hui parc A.K. Tolstoï et le stade "Dynamo". Elle a été construite entre 1827 et 1831 à l'initiative du marchand local A.A. Babaev en mémoire des visites à Briansk des empereurs Pierre Ier en 1709 et Alexandre Ier en 1823. En octobre 1709, sur la place du marché, Pierre Ier a inspecté les troupes de la garnison de Briansk et les troupes se dirigeant vers le front. C'est ici qu'était situé le camp du régiment de Préobrajensky, pour lequel une chapelle a été construite. Le 29 novembre 1791, le Synode a émis un décret interdisant d'enterrer les paroissiens décédés près des églises, après quoi une partie de la place a été réservée pour le cimetière, et à l'emplacement de la chapelle, une église en bois a été érigée. En 1798, elle a été rénovée et recouverte. Après la visite d'Alexandre Ier à Briansk, le marchand Afanasy Babaev, chez qui l'empereur séjournait, a commencé la construction d'une église en pierre à l'emplacement de l'église en bois. Après 1840, selon le projet de l'architecte Bogdanov, le porche ouest a été reconstruit en une salle à manger à deux étages, reliant l'église à un clocher indépendant, qui n'a pas été conservé. Par la décision du comité exécutif de la province de Briansk n° 39 du 28 avril 1927, l'église a été fermée pour être utilisée comme morgue. Le dernier prêtre, Siméon Vassilievitch Komyaginski, a été arrêté et condamné à cinq ans d'exil en 1930. En 1933-1934, le cimetière a été démoli, et à sa place, la construction du parc et du stade a commencé. Le bâtiment de l'église a été utilisé comme salle de sport. En 1947, une partie des ouvertures de fenêtres a été murée, et les façades ont été partiellement modifiées ; en 1955, l'architecte A.E. Pevtsov a remplacé le sommet du dôme par un belvédère avec des étoiles à cinq branches. Depuis le début des années 1990, les croyants ont revendiqué le retour de l'église. Le 19 septembre 2005, l'église a été restituée à l'Éparchie de Briansk par l'administration régionale. Le 21 septembre 2005, l'Évêque de Briansk et de Sevsk, Théophylacte, a célébré la première Divine Liturgie dans l'église le jour de la fête patronale de la Nativité de la Sainte Vierge, marquant le début de la renaissance d'une autre paroisse urbaine.