La iglesia se encuentra en el territorio donde anteriormente estaba el cementerio de la ciudad, parte de la antigua Plaza de la Feria, que ahora es el parque A.K. Tolstoy y el estadio "Dynamo". Fue construida entre 1827 y 1831 por iniciativa del comerciante local A.A. Babaev en memoria de las visitas a Bryansk de los emperadores Pedro I en 1709 y Alejandro I en 1823. En octubre de 1709, en la Plaza de la Feria, Pedro I realizó una revisión de las tropas de la guarnición de Bryansk y de las tropas que se dirigían al frente. Aquí también se encontraba el campamento del Regimiento Preobrazhensky, para el cual se construyó una capilla. El 29 de noviembre de 1791, el Sínodo emitió un decreto que prohibía enterrar a los feligreses fallecidos cerca de las iglesias, después de lo cual parte de la plaza se destinó a un cementerio, y en el lugar de la capilla se erigió una iglesia de madera. En 1798 fue reparada y techada. Tras la visita de Alejandro I a Bryansk, el comerciante Afanasy Babaev, en cuya casa se alojó el emperador, comenzó la construcción de una iglesia de piedra en el lugar del templo de madera. Después de 1840, según el proyecto del arquitecto Bogdanov, el nártex occidental fue reconstruido en un refectorio de dos pisos, conectando la iglesia con el campanario independiente, que no ha sobrevivido. Por resolución del Comité Ejecutivo de la Gobernación de Bryansk No. 39 del 28 de abril de 1927, la iglesia fue cerrada para su uso como morgue. El último sacerdote, Simeón Vasilyevich Komyaginsky, fue arrestado y en 1930 condenado a cinco años de exilio. En 1933-1934, el cementerio fue demolido y en su lugar comenzó la construcción del parque y el estadio. El edificio de la iglesia se utilizó como gimnasio. En 1947, parte de las aberturas de las ventanas fue sellada y las fachadas fueron parcialmente modificadas; en 1955, el arquitecto A.E. Pevtsov reemplazó la cúpula por un belvedere con estrellas de cinco puntas. Desde principios de la década de 1990, los creyentes lucharon por la devolución de la iglesia. El 19 de septiembre de 2005, la iglesia fue devuelta a la Diócesis de Bryansk por la administración de la región. El 21 de septiembre de 2005, el obispo de Bryansk y Sevsk, Teofilakt, celebró en la iglesia la primera Liturgia Divina en el día de la festividad de la Natividad de la Santísima Virgen, lo que marcó el inicio de la resurrección de otra parroquia urbana.