Die Kirche befindet sich auf dem Gelände, wo früher der städtische Friedhof lag, ein Teil des ehemaligen Jahrmarktplatzes, heute ist dies der Park von A.K. Tolstoi und das Stadion „Dynamo“. Sie wurde zwischen 1827 und 1831 auf Initiative des lokalen Kaufmanns A.A. Babaev zum Gedenken an die Besuche der Kaiser Peter I. im Jahr 1709 und Alexander I. im Jahr 1823 in Brjansk erbaut. Im Oktober 1709 hielt Peter I. auf dem Jahrmarktplatz eine Truppenbesichtigung der Brjansker Garnison und der Truppen, die an die Front geschickt wurden. Hier befand sich auch das Lager des Preobraschenski-Regiments, für das eine Kapelle erbaut wurde. Am 29. November 1791 erließ der Synod ein Dekret, das das Begraben von verstorbenen Gemeindemitgliedern an Kirchen verbot, woraufhin ein Teil des Platzes als Friedhof ausgewiesen wurde und anstelle der Kapelle eine hölzerne Kirche errichtet wurde. Im Jahr 1798 wurde sie renoviert und neu gedeckt. Nach dem Besuch von Alexander I. in Brjansk begann der Kaufmann Afanasy Babaev, bei dem der Kaiser wohnte, mit dem Bau einer Steinkirche anstelle der hölzernen Kirche. Nach 1840 wurde nach dem Entwurf des Architekten Bogdanov der westliche Vorbau in eine zweigeschossige Speisehalle umgebaut, die die Kirche mit dem freistehenden Glockenturm verband, der nicht erhalten geblieben ist. Mit Beschluss des Brjansker Gubispolkoms Nr. 39 vom 28. April 1927 wurde die Kirche für die Nutzung als Leichenschauhaus geschlossen. Der letzte Priester Simeon Vasilievich Komjaginski wurde verhaftet und 1930 zu fünf Jahren Verbannung verurteilt. In den Jahren 1933-1934 wurde der Friedhof abgerissen, und an seiner Stelle begann der Bau des Parks und des Stadions. Das Gebäude der Kirche wurde als Turnhalle genutzt. Im Jahr 1947 wurden Teile der Fensteröffnungen zugemauert und die Fassaden teilweise verändert; 1955 ersetzte der Architekt A.E. Pevtsov die Kuppelspitze durch ein Belvedere mit fünfzackigen Sternen. Seit Anfang der 1990er Jahre forderten die Gläubigen die Rückgabe der Kirche. Am 19. September 2005 wurde die Kirche von der Verwaltung der Region an das Brjansk Erzbistum zurückgegeben. Am 21. September 2005 feierte der Bischof von Brjansk und Sewsk, Theophilakt, in der Kirche die erste Göttliche Liturgie am Festtag der Geburt der Heiligen Gottesmutter, was den Beginn der Wiederbelebung einer weiteren städtischen Gemeinde markierte.