À cet endroit, au XVIIe siècle, la première église en bois a été construite, qui, au début du XVIIIe siècle, était en déclin. En 1722, le prince moldave Dmitri Cantemir, propriétaire du domaine de Tchiornaïa Griaz, élève un nouveau temple avec une base en pierre et un dessus en bois, surmonté d'un dôme à une seule coupole. En 1759, le prince Matveï Cantemir le Jeune obtient la permission du métropolite de Moscou de démolir l'ancienne église et de construire une nouvelle église entièrement en pierre. Le nouveau temple est réalisé en brique dans le style baroque élisabéthain, avec un socle en pierre blanche et des décorations. Du côté ouest, une cloche à deux niveaux est adjacente. La consécration a eu lieu le 23 juin 1765.

En 1775, Catherine II acquiert le domaine et le renomme Tsaritsyno. Sous la direction de l'architecte Vassili Bazhenov, la construction de la résidence impériale commence, incluant le temple.

Pendant la guerre de 1812, l'église a souffert. En 1813, le surveillant de Tsaritsyno, A. Egorov, rapporte qu'en septembre 1812, les troupes ennemies ont endommagé les portes de l'église et ont pillé certaines affaires.

À la fin des années 1880, Tsaritsyno devient une station balnéaire prestigieuse. L'église et le clocher sont reconstruits selon le projet du bureau « P. N. Lavine et Cie ». La salle à manger est agrandie, et le chœur sud est consacré. À l'intérieur, l'église est décorée de fresques et de stuc. Le sol est en asphalte avec des éclats de marbre.

Le clocher devient à quatre niveaux avec six cloches, la plus grande pesant 180 pouds.

Après la Révolution d'Octobre de 1917, l'église continue de fonctionner, malgré l'activité anticléricale de l'« Union politique et sportive de la jeunesse ». Dans les années 1920-1930, l'église est visitée par des représentants de familles nobles, telles que les Obolenskys et les Sheremetyevs. Les services et les sacrements se poursuivent.

Cependant, en 1934, les cloches sont jetées, et en 1938, l'église est fermée. Certaines icônes sont emportées par les paroissiens et les prêtres, une partie est transférée dans des musées, mais la majeure partie des objets liturgiques et des icônes est détruite.

Depuis les années 1940, le bâtiment de l'église est utilisé comme sous-station de transformation, dans les années 1970, comme imprimerie. En 1975, un atelier de finition du bois des ateliers « Soyouzrestavratsiya » y est installé.

À l'automne 1990, l'église est remise à la communauté des croyants, et les services sont repris. Des fresques de la fin du XIXe et du début du XXe siècle et des stucs baroques des XVIIIe et XIXe siècles sont conservés.

Le 6 mai 1998, l'église est à nouveau consacrée par le patriarche Alexis II.