An diesem Ort wurde im 17. Jahrhundert die erste hölzerne Kirche erbaut, die zu Beginn des 18. Jahrhunderts verfiel. 1722 errichtet der moldauische Fürst Dmitri Kantemir, Eigentümer des Anwesens Schwarze Erde, einen neuen Tempel mit steinernem Fundament und hölzernem Oberbau, gekrönt von einer einschiffigen Kuppel. 1759 erhält Fürst Matwei Kantemir der Jüngere die Erlaubnis des Moskauer Metropoliten zum Abriss der alten Kirche und zum Bau einer neuen, vollständig aus Stein. Der neue Tempel ist aus Ziegeln im Stil des elisabethanischen Barocks gefertigt, mit einem weißen Steinfundament und Dekor. An der Westseite schließt sich ein zweigeschossiger Glockenturm an. Die Weihe fand am 23. Juni 1765 statt.

1775 erwirbt Katharina II. das Anwesen und benennt es in Zarinino um. Unter der Leitung des Architekten Wassili Baschenow beginnt der Bau der kaiserlichen Residenz, in die der Tempel integriert wird.

Während des Krieges von 1812 wurde die Kirche beschädigt. 1813 berichtet der Aufseher von Zarinino, A. Egorov, dass im September 1812 feindliche Truppen die Türen der Kirche beschädigt und einige Gegenstände geplündert haben.

Bis Ende der 1880er Jahre wird Zarinino zu einer angesehenen Datschen-Siedlung. Der Tempel und der Glockenturm werden nach einem Entwurf des Büros "P. N. Lavin und Co." umgebaut. Der Speisesaal wird erweitert, das südliche Seitenschiff wird geweiht. Im Inneren wird der Tempel mit Malereien und Stuck verziert. Der Boden besteht aus Asphalt mit Marmorgranulat.

Der Glockenturm wird vierstöckig mit sechs Glocken, von denen die größte 180 Pud wiegt.

Nach der Oktoberrevolution 1917 bleibt der Tempel aktiv, trotz der antiklerikalen Aktivitäten des "Politisch-Sportlichen Jugendverbands". In den 1920er und 1930er Jahren besuchen Vertreter adliger Familien, wie die Obolenskys und Sheremetyevs, die Kirche. Gottesdienste und Sakramente werden fortgesetzt.

Doch 1934 werden die Glocken abgenommen, und 1938 wird der Tempel geschlossen. Einige Ikonen nehmen die Gläubigen und Geistlichen mit, ein Teil wird in Museen übergeben, aber der größte Teil des kirchlichen Geräts und der Ikonen wird zerstört.

Seit den 1940er Jahren wird das Gebäude des Tempels als Transformatorenstation genutzt, in den 1970er Jahren als Druckerei. 1975 wird hier eine Holzverarbeitungswerkstatt der "Soyuzrestavratsiya" eingerichtet.

Im Herbst 1990 wird der Tempel der Gemeinde der Gläubigen übergeben, und die Gottesdienste werden wieder aufgenommen. Die Malereien aus dem späten 19. und frühen 20. Jahrhundert sowie der barocke Stuck aus dem 18. und 19. Jahrhundert sind erhalten geblieben.

Am 6. Mai 1998 wird der Tempel erneut von Patriarch Alexius II. geweiht.