En este lugar, en el siglo XVII, se construyó la primera iglesia de madera, que a principios del siglo XVIII se encontraba en decadencia. En 1722, el príncipe moldavo Dmitri Cantemir, propietario de la finca Chornaya Gryaz, erige un nuevo templo con base de piedra y parte superior de madera, coronado con una cúpula de una sola cabeza. En 1759, el príncipe Matvey Cantemir el Joven recibe permiso del metropolitano de Moscú para desmantelar la antigua iglesia y construir una nueva, completamente de piedra. El nuevo templo está hecho de ladrillo en estilo barroco elizabetano, con un zócalo de piedra blanca y decoración. En el lado oeste se adosa un campanario de dos niveles. La consagración tuvo lugar el 23 de junio de 1765.

En 1775, Catalina II adquiere la finca y la renombra como Tsaritsyno. Bajo la dirección del arquitecto Vasily Bazhenov, comienza la construcción de la residencia imperial, que incluye el templo.

Durante la guerra de 1812, la iglesia sufrió daños. En 1813, el supervisor de Tsaritsyno, A. Egorov, informa que en septiembre de 1812, las tropas enemigas dañaron las puertas de la iglesia y saquearon algunas cosas.

A finales de la década de 1880, Tsaritsyno se convierte en un prestigioso asentamiento de veraneo. El templo y el campanario son reconstruidos según el proyecto de la oficina «P. N. Lavin y C°». Se amplía el refectorio y se consagra el altar sur. En el interior, el templo se decora con frescos y estuco. El suelo está hecho de asfalto con chispas de mármol.

El campanario se convierte en de cuatro niveles con seis campanas, la más grande de las cuales pesa 180 pud.

Después de la Revolución de Octubre de 1917, el templo continúa en funcionamiento, a pesar de la actividad anticlerical de la «Unión Político-Deportiva de la Juventud». En las décadas de 1920 y 1930, la iglesia es visitada por representantes de familias nobles, como los Obolensky y los Sheremetev. Los servicios y sacramentos continúan.

Sin embargo, en 1934 se derriban las campanas y en 1938 se cierra el templo. Algunos íconos son llevados por los feligreses y clérigos, parte se transfiere a museos, pero la mayor parte de los utensilios de la iglesia y los íconos son destruidos.

Desde la década de 1940, el edificio del templo se utiliza como subestación transformadora, en la década de 1970, como imprenta. En 1975, aquí se establece un taller de carpintería de la empresa «Soyuzrestavratsiya».

En otoño de 1990, el templo es entregado a la comunidad de creyentes y se reanudan los servicios religiosos. Se han conservado frescos de finales del siglo XIX y principios del XX, así como estuco barroco de los siglos XVIII y XIX.

El 6 de mayo de 1998, el templo es nuevamente consagrado por el patriarca Alexis II.