Selon les premiers témoignages écrits, en 1710, l'église de l'Épiphanie était en bois et avait deux chapelles. Elle a duré environ 30 ans, mais a brûlé en 1729. Déjà en 1731, l'église a été restaurée. L'église de l'Épiphanie se trouvait à côté des églises de Flore et Lavre et du saint martyr Vlas.

La construction de l'église en pierre de l'Épiphanie, remplaçant celle en bois, a commencé le 15 mai 1805 et a duré un an. C'était un bâtiment à deux étages avec un dôme et cinq coupoles sur des tambours en bois, d'une hauteur de 32 mètres. La chapelle principale a été consacrée au nom de l'Épiphanie, et la chapelle au deuxième étage, au nom de la Sainte Trinité. Du côté ouest, une salle à manger, chauffée en hiver par des poêles, était adjacente à l'église, avec deux chapelles : à gauche de l'entrée en l'honneur de Saint Nicolas le Thaumaturge, à droite, de Saint Georges le Grand Martyr.

L'église a beaucoup souffert lors d'un orage en 1841, après quoi elle a été réparée et les autels ont été consacrés à nouveau. Le clocher, construit en 1834, a rapidement commencé à se détériorer. En 1895, l'architecte provincial de Vologda, Remer, a décidé de le démolir jusqu'à la fondation. Le 12 octobre 1897, la construction d'un nouveau clocher a commencé, achevée en 1904. Sa hauteur était de 52,5 mètres.

Entre 1904 et 1914, des travaux d'extension et d'aménagement de l'église à deux niveaux ont été réalisés : les voûtes ont été refaites, la hauteur des murs de la salle à manger et de l'église principale a été augmentée, le deuxième étage de l'église d'été a été supprimé pour augmenter le volume de l'église et créer une seconde lumière sous forme de fenêtres rondes sous les voûtes croisées. Ainsi, l'église a acquis son apparence moderne.

À l'époque soviétique, l'église est tombée en ruine et en délabrement. En 1922, une campagne de confiscation des valeurs ecclésiastiques a eu lieu à Péjma, de nombreux prêtres ont été réprimés. En 1937, l'église a été fermée par décision du présidium. Les cloches et la croix du clocher ont été jetées, et les biens ont été emportés. Le bâtiment de l'église a été utilisé comme silo à grains et entrepôt, le territoire du cimetière, pour le stationnement de véhicules. Du côté nord, deux maisons à deux étages ont été construites, et du côté sud, après un incendie ayant détruit l'église de Flore-Lavre, une route a été tracée vers le pont sur la rivière Péjma.

Dans les années 1990, un projet de restauration de l'église de l'Épiphanie a été élaboré, le nettoyage des locaux intérieurs a été effectué, des montagnes de déchets, de métal et des dépôts de boue accumulée ont été évacués. Des dizaines de réunions, consultations, assemblées et voyages ont eu lieu, mais les fonds pour la restauration complète manquaient. La reconstruction majeure n'a commencé qu'en juin 2009, et la première liturgie a eu lieu un mois plus tard.