Según los primeros testimonios escritos, para 1710 la iglesia de la Epifanía era de madera y tenía dos capillas. Estuvo en pie durante aproximadamente 30 años, pero en 1729 se quemó. Ya en 1731 la iglesia fue restaurada. La iglesia de la Epifanía se encontraba junto a las iglesias de Flora y Lavra y del santo mártir Blas.

La construcción de la iglesia de piedra de la Epifanía del Señor, que reemplazó a la de madera, comenzó el 15 de mayo de 1805 y duró un año. Era un edificio de dos pisos con cúpula y cinco cabezas sobre tambores de madera, con una altura de 32 metros. La capilla principal fue consagrada en nombre de la Epifanía del Señor, y la capilla en el segundo piso, en nombre de la Santísima Trinidad. En el lado oeste, se adosó al templo un refectorio, calefaccionado en invierno por estufas, con dos capillas: a la izquierda de la entrada en honor del Santo Nicolás el Milagroso, y a la derecha, del Santo Gran Mártir Jorge.

La iglesia sufrió gravemente durante una tormenta en 1841, después de lo cual fue reparada y los altares fueron reconsagrados. El campanario, construido en 1834, pronto comenzó a deteriorarse. En 1895, el arquitecto provincial de Vologda, Remer, decidió desmantelarlo hasta los cimientos. El 12 de octubre de 1897 comenzó la construcción de un nuevo campanario, que se completó en 1904. Su altura fue de 52,5 metros.

Entre 1904 y 1914 se llevaron a cabo trabajos de ampliación y disposición de la iglesia de doble luz: se volvieron a colocar las bóvedas, se aumentó la altura de las paredes del refectorio y de la iglesia principal, y se suprimió el segundo piso de la iglesia de verano para aumentar el volumen del templo y crear una segunda luz en forma de ventanas redondas bajo las bóvedas de crucería. Así, la iglesia adquirió su aspecto moderno.

En la época soviética, el templo cayó en abandono y destrucción. En 1922, se llevó a cabo una campaña en Pezhma para confiscar los valores eclesiásticos, muchos sacerdotes fueron reprimidos. En 1937, el templo fue cerrado por decisión del presidium. Las campanas y la cruz del campanario fueron arrojadas, y los bienes fueron confiscados. El edificio de la iglesia se utilizó como almacén de grano y depósito, y el territorio del cementerio, como aparcamiento para maquinaria. Al norte se construyeron dos casas de dos pisos, y al sur, después de un incendio que destruyó la iglesia de Flora-Lavra, se abrió un camino hacia el puente sobre el río Pezhma.

En la década de 1990, se desarrolló un proyecto de restauración de la iglesia de la Epifanía, se limpiaron los espacios interiores, se retiraron montañas de basura, metal y depósitos de barro acumulados durante años. Se llevaron a cabo decenas de reuniones, consultas, asambleas y viajes, pero no había fondos suficientes para la restauración completa. La reconstrucción capital comenzó solo en junio de 2009, y la primera liturgia se celebró ya un mes después.