Encore avant la fondation de la ville, une petite communauté de pêcheurs, connue sous le nom de « Simbirsk », avait été créée sur les rives de la Volga. À la mi-XVIIe siècle, les habitants orthodoxes de cette communauté avaient déjà construit l'église cathédrale de la Mère de Dieu de Smolensk. L'église était située sur la descente de Smolensk vers la Volga, du côté nord de la ville, sur une pente abrupte, sur une petite plateforme relativement plate avec une vue pittoresque sur la Volga, entourée par la nature. L'église en pierre blanche, ressemblant à un navire, était dédiée à l'icône de Smolensk de la Mère de Dieu. La construction de l'église de Smolensk s'est faite par étapes. La partie la plus ancienne est l'église froide, située du côté est. À l'origine, l'église était un ermitage ou un monastère et appartenait au monastère de l'Assomption. Pendant le siège et les combats contre les troupes de Stepan Razin, la forteresse de la ville et l'église de Smolensk sont restées intactes.

En 1674, après la construction de l'église de l'Assomption et la restauration du monastère de l'Assomption, l'église de Smolensk s'est séparée du monastère et est devenue paroissiale. À l'origine, elle était financée par une petite paroisse et les revenus d'une chapelle sur le cimetière, située près de la Volga. En 1674, le monastère de l'Assomption de Simbirsk comprenait : le monastère de l'Assomption avec l'église de l'Assomption, le désert de Solovets, situé à 17 verstes au nord de Simbirsk sur la rive boisée droite de la Volga, et l'église de Smolensk. L'église de l'Assomption a été démolie en 1866 et transférée dans la partie montagneuse de la ville. Le désert de Solovets a existé jusqu'en 1764, et l'église de Smolensk, jusqu'au début du XXe siècle.

En 1751, l'ancien marchand de Simbirsk I.I. Vorontsov a ajouté à l'église froide en pierre existante une église chaude en pierre du même nom, orientée est-ouest. Les deux bâtiments étaient reliés par une porte, située dans l'autel de l'église chaude, à l'endroit où elle se connectait au mur ouest de l'église froide. Une cloche en pierre à trois niveaux a été construite près de l'église chaude. Au début, les deux églises étaient couvertes de bardeaux, puis de fer et peintes en vert. La clôture était en bois, mais au XIXe siècle, elle a disparu.

En 1913, le temple a été gravement endommagé par un glissement de terrain, et à la fin des années 1920, il a été fermé en raison de son état d'urgence. L'église de Smolensk a finalement été démolie après 1932.