Antes de la fundación de la ciudad, se creó un asentamiento pesquero a orillas del Volga, conocido como "Simbirsk". A mediados del siglo XVII, los habitantes ortodoxos de este asentamiento ya habían construido la iglesia catedral de la Madre de Dios de Smolensk. La iglesia estaba situada en el descenso de Smolensk hacia el Volga, en el lado norte de la ciudad, en una empinada ladera, en una pequeña plataforma relativamente plana con una pintoresca vista del Volga, rodeada de naturaleza. La iglesia de piedra blanca, que recordaba a un barco, estaba dedicada a la Icono de Smolensk de la Madre de Dios. La construcción de la iglesia de Smolensk se llevó a cabo en etapas. La parte más antigua es la iglesia fría, ubicada en el lado este. Originalmente, la iglesia era un monasterio o eremitorio y pertenecía al monasterio de la Asunción. Durante el asedio y las batallas con las tropas de Stepan Razin, la fortaleza de la ciudad y la iglesia de Smolensk permanecieron intactas.

En 1674, después de la construcción de la iglesia de la Asunción y la restauración del monasterio de la Asunción, la iglesia de Smolensk se separó del monasterio y se convirtió en parroquial. Inicialmente, se mantenía gracias a una pequeña parroquia y los ingresos de una capilla en el cementerio, ubicada cerca del Volga. Para 1674, el monasterio de la Asunción incluía: el monasterio de la Asunción con la iglesia de la Asunción, el eremitorio de Solovets, que se encontraba a 17 verstas al norte de Simbirsk en la ribera boscosa del Volga, y la iglesia de Smolensk. La iglesia de la Asunción fue desmantelada en 1866 y trasladada a la parte alta de la ciudad. El eremitorio de Solovets existió hasta 1764, y la iglesia de Smolensk, hasta principios del siglo XX.

En 1751, el antiguo comerciante simbirsk I.I. Vorontsov adosó a la existente iglesia fría de piedra una iglesia cálida de piedra del mismo nombre en el eje oeste-este. Ambos edificios estaban conectados por una puerta, ubicada en el altar de la iglesia cálida, en el lugar de su conexión con la pared occidental de la iglesia fría. Junto a la iglesia cálida se construyó un campanario de piedra de tres niveles. Al principio, ambas iglesias estaban cubiertas de tablones, luego de hierro y pintadas con cobre. La cerca era de madera, pero en el siglo XIX desapareció.

En 1913, el templo sufrió graves daños debido a un deslizamiento de tierra, y a finales de la década de 1920 fue cerrado debido a su estado de emergencia. Finalmente, la iglesia de Smolensk fue desmantelada después de 1932.