Noch vor der Gründung der Stadt wurde am Ufer der Wolga eine Fischersiedlung gegründet, bekannt als "Simbirsk". Bis zur Mitte des 17. Jahrhunderts hatten die orthodoxen Bewohner dieser Siedlung bereits die Kathedrale der Smolensker Gottesmutter erbaut. Die Kirche befand sich am Smolensker Abhang zur Wolga, auf der Nordseite der Stadt, an einem steilen Hang, auf einer relativ ebenen Fläche mit malerischem Blick auf die Wolga, umgeben von Natur. Die weiße Steinkirche, die einem Schiff ähnelt, war der Smolensker Ikone der Gottesmutter gewidmet. Der Bau der Smolensker Kirche erfolgte schrittweise. Der älteste Teil ist die kalte Kirche, die sich auf der östlichen Seite befindet. Ursprünglich war die Kirche eine Einsiedler- oder Wüstenskirche und gehörte zum Uspenski-Kloster. Während der Belagerung und Kämpfe mit den Truppen von Stepan Razin blieben die Festung der Stadt und die Smolensker Kirche unversehrt.

Im Jahr 1674, nach dem Bau der Uspenski-Kirche und der Wiederherstellung des Uspenski-Klosters, trennte sich die Smolensker Kirche vom Kloster und wurde zur Pfarrkirche. Ursprünglich wurde sie durch eine kleine Gemeinde und Einnahmen aus der Kapelle auf dem Friedhof, der sich in der Nähe der Wolga befand, unterhalten. Bis 1674 umfasste das Simbirsker Uspenski-Kloster: das Uspenski-Kloster mit der Uspenski-Kirche, die Solowezkaja Wüste, die 17 Werst nördlich von Simbirsk am bewaldeten Ufer der Wolga lag, und die Smolensker Kirche. Die Uspenski-Kirche wurde 1866 abgerissen und in den höheren Teil der Stadt versetzt. Die Solowezkaja Wüste existierte bis 1764, und die Smolensker Kirche bis zum Anfang des 20. Jahrhunderts.

Im Jahr 1751 fügte der ehemalige Simbirsker Kaufmann I.I. Woronzow an die bestehende kalte Steinkirche eine warme Steinkirche gleichen Namens in der Achse West-Ost an. Beide Gebäude waren durch eine Tür verbunden, die im Altar der warmen Kirche angebracht war, an der Stelle ihrer Verbindung mit der Westwand der kalten Kirche. An der warmen Kirche wurde ein dreigeschossiger Glockenturm aus Stein errichtet. Zunächst waren beide Kirchen mit Schindeln gedeckt, dann mit Eisen und mit Kupferfarbe gestrichen. Die Umzäunung war aus Holz, verschwand jedoch im 19. Jahrhundert.

Im Jahr 1913 wurde der Tempel stark durch einen Erdrutsch beschädigt, und Ende der 1920er Jahre wurde er aufgrund seines maroden Zustands geschlossen. Die Smolensker Kirche wurde schließlich nach 1932 abgerissen.