Au XVIIe siècle, à l'emplacement de l'actuelle église se trouvait une église connue sous le nom de Nicolas sur la Place, qui a été transférée au monastère de l'Assomption en 1723. Au début du XIXe siècle, le bâtiment était très délabré, et en 1842, un nouveau temple à deux étages et à cinq coupoles a été construit à sa place selon le projet de V. F. Fedoseev en l'honneur de la Transfiguration du Seigneur. Ce temple est un exemple frappant du classicisme russe du début du XIXe siècle, et ses façades sont ornées de colonnes doriennes.

L'autel principal du bas-temple, dédié à l'icône de la Sainte Vierge « Apaise mes chagrins », a été consacré en 1836. Au premier étage se trouvaient également deux autels : au nom de l'archange Michel et de la sainte grande martyre Barbara. L'autel principal de la nouvelle église, dédié à la Transfiguration du Seigneur, était situé au deuxième étage et a été consacré en 1842. Le chapelle sud du haut-temple a été dédiée à l'icône de Tikhvin de la Sainte Vierge, et le nord, à Nicolas le Miracleux, en mémoire de l'ancienne église. Les chapelles ont été consacrées en 1843.

Les façades nord et sud du temple sont ornées de colonnades de huit colonnes doriennes. Entre les colonnes se trouvent de grandes fenêtres, grâce auxquelles le haut-temple était bien éclairé. Le rez-de-chaussée, où se trouvait le bas-temple, avait des fenêtres en arc, encadrées de pierres en coin. À l'entrée du temple se trouvait un tambour en forme de tente, une annexe plus tardive dans le style russe, qui ne s'harmonisait pas tout à fait avec l'aspect néoclassique de l'église de la Transfiguration.

Du côté est du temple, le long du mur nord de l'enceinte du monastère, au-dessus des portes principales se trouvait un clocher avec sept cloches. Il donnait sur la rue Lopatinskaya, aujourd'hui Mendeléyevskaya, et était situé entre l'église de la Transfiguration et les cellules de la supérieure. Au deuxième étage du clocher se trouvait une petite église de l'Apparition de la Sainte Vierge, à laquelle menait un passage depuis les cellules de la supérieure. Le clocher, l'église de la Transfiguration, l'enceinte en pierre et les tours à ses angles formaient un ensemble architectural harmonieux.

La principale relique du monastère de l'Assomption, conservée dans l'église de la Transfiguration, était l'icône de Nicolas le Miracleux, connue sous le nom de « Tula ». Selon la légende, au XVIe siècle, un des cosaques du Dniepr a trouvé à Tula, dans un marais, l'icône de saint Nicolas le Miracleux, a construit en son honneur une église « Nicolas sur la place » et y a placé l'icône trouvée. Cette icône était particulièrement vénérée par les cosaques et les guerriers, et il était considéré que c'est « Nicolas de Tula » qui a aidé les défenseurs de la ville à repousser l'attaque du khan de Crimée Devlet Geray en 1552. Après la Révolution d'Octobre, l'icône a été perdue.

À l'époque soviétique, le bâtiment de l'église a été fortement modifié, dépouillé de quatre de ses cinq coupoles et a commencé à ressembler à un bâtiment séculier. Cette impression était renforcée par l'absence d'une abside d'autel dans la partie est. Le clocher a été détruit au début des années 1920, et l'église de la Transfiguration a été transférée à une usine d'armement. Le rez-de-chaussée a été utilisé comme entrepôt, tandis que l'étage supérieur était occupé par des institutions du Proletkult. Plus tard, le bâtiment a abrité une partie de gestion communale, et depuis 1949, le comité de Tula de DOSFLOT et l'école navale. En 1960, l'église de la Transfiguration a été placée sous protection d'État en tant que monument architectural du XIXe siècle.

À la fin de 1993, le temple a été transféré à la Gymnase classique orthodoxe de Tula. De 2001 à 2007, des travaux de restauration ont été effectués : deux étages ont été aménagés et quatre coupoles perdues ont été restaurées. Une école du dimanche et une vidéothèque à thème orthodoxe fonctionnent près de l'église.