En el siglo XVII, en el lugar del actual templo, se encontraba una iglesia conocida como Nicolás en la Plaza, que en 1723 fue entregada al monasterio de la Asunción. Para principios del siglo XIX, el edificio estaba muy deteriorado, y en 1842 se construyó un nuevo templo de dos pisos y cinco cúpulas en honor a la Transfiguración del Señor, diseñado por V. F. Fedoseev. Este templo es un brillante ejemplo del clasicismo ruso a principios del siglo XIX, y sus fachadas están adornadas con columnas dóricas.

El altar principal del templo inferior, dedicado a la imagen de la Santísima Virgen María "Alivia mi tristeza", fue consagrado en 1836. En el primer piso también había dos altares: en nombre del Arcángel Miguel y de la santa gran mártir Bárbara. El altar principal de la nueva iglesia, dedicado a la Transfiguración del Señor, se encontraba en el segundo piso y fue consagrado en 1842. La capilla sur del templo superior se dedicó a la imagen de Tikhvin de la Santísima Virgen María, y la capilla norte, a Nicolás el Milagroso, en memoria de la antigua iglesia. Las capillas fueron consagradas en 1843.

Las fachadas norte y sur del templo están adornadas con columnatas de ocho columnas dóricas. Entre las columnas hay grandes ventanas, gracias a las cuales el templo superior estaba bien iluminado. El sótano, donde se encontraba el templo inferior, tenía ventanas semicirculares, enmarcadas con piedras en forma de cuña. A la entrada del templo había un vestíbulo con cúpula, una adición posterior en estilo ruso, que no armonizaba del todo con el aspecto clasicista de la iglesia de la Transfiguración.

En el lado este del templo, a lo largo de la pared norte del recinto del monasterio, sobre las puertas principales, había un campanario con siete campanas. Este daba a la calle Lopatinskaya, hoy en día Mendeleevskaya, y se encontraba entre la iglesia de la Transfiguración y las celdas de la abadesa. En el segundo nivel del campanario había una pequeña iglesia de la Señal de la Santísima Virgen María, a la que se accedía desde las celdas de la abadesa. El campanario, la iglesia de la Transfiguración, el muro de piedra y las torres en sus esquinas formaban un armonioso conjunto arquitectónico.

La principal reliquia del monasterio de la Asunción, que se guardaba en la iglesia de la Transfiguración, era la imagen de Nicolás el Milagroso, conocida como "la de Tula". Según la leyenda, en el siglo XVI, uno de los cosacos del Dnipro encontró en un pantano de Tula la imagen de San Nicolás el Milagroso, construyó en su honor la iglesia "Nicolás en la plaza" y colocó allí la imagen encontrada. Esta imagen era especialmente venerada por los cosacos y guerreros, se creía que fue "Nicolás de Tula" quien ayudó a los defensores de la ciudad a repeler el ataque del kan de Crimea Devlet Geray en 1552. Después de la Revolución de Octubre, la imagen se perdió.

En la época soviética, el edificio del templo fue muy modificado, despojado de cuatro de sus cinco cúpulas y comenzó a parecerse a una construcción secular. Esta impresión se acentuaba por la ausencia de un ábside en la parte oriental. El campanario fue destruido a principios de la década de 1920, y la iglesia de la Transfiguración fue entregada a una fábrica de armas. El sótano se utilizó como almacén, y el piso superior fue ocupado por instituciones del Proletkult. Más tarde, en el edificio se estableció una parte de servicios comunales, y desde 1949, el Comité de Tula de DOSFLOT y la Escuela Naval. En 1960, la iglesia de la Transfiguración fue puesta bajo protección estatal como monumento arquitectónico del siglo XIX.

A finales de 1993, el templo fue entregado a la Gimnasia Clásica Ortodoxa de Tula. Desde 2001 hasta 2007, se llevaron a cabo trabajos de restauración: se acondicionaron dos pisos y se restauraron cuatro cúpulas perdidas. En el templo funciona una escuela dominical y una videoteca con temática ortodoxa.