Im 17. Jahrhundert stand an der Stelle der heutigen Kirche eine Kirche, bekannt als Nikolaus auf dem Platz, die 1723 an das Uspenski-Kloster übergeben wurde. Zu Beginn des 19. Jahrhunderts war das Gebäude stark baufällig, und 1842 wurde an seiner Stelle nach einem Entwurf von W. F. Fedoseev eine neue zweigeschossige, fünfkuppelige Kirche zu Ehren der Verklärung des Herrn errichtet. Diese Kirche ist ein herausragendes Beispiel für den russischen Klassizismus zu Beginn des 19. Jahrhunderts, und ihre Fassaden sind mit dorischen Säulen geschmückt.

Der Hauptaltar der unteren Kirche, der dem Ikone der Heiligen Gottesmutter "Lindere meine Traurigkeiten" gewidmet war, wurde 1836 geweiht. Im ersten Stock befanden sich auch zwei Altäre: im Namen des Erzengels Michael und der heiligen Märtyrerin Barbara. Der Hauptaltar der neuen Kirche, der der Verklärung des Herrn gewidmet war, befand sich im zweiten Stock und wurde 1842 geweiht. Der südliche Seitenaltar der oberen Kirche war der Tichwiner Ikone der Heiligen Gottesmutter gewidmet, der nördliche, dem heiligen Nikolaus von Myra, zur Erinnerung an die frühere Kirche. Die Seitenaltäre wurden 1843 geweiht.

Die nördlichen und südlichen Fassaden der Kirche sind mit Kolonnaden aus acht dorischen Säulen geschmückt. Zwischen den Säulen befinden sich große Fenster, durch die die obere Kirche gut beleuchtet wurde. Das Untergeschoss, in dem sich die untere Kirche befand, hatte halbrunde Fenster, die mit keilförmigen Steinen umrahmt waren. Am Eingang zur Kirche befand sich ein schräger Vorbau, ein späterer Anbau im russischen Stil, der nicht ganz mit dem klassizistischen Erscheinungsbild der Verklärungskirche harmonierte.

Auf der östlichen Seite der Kirche, entlang der nördlichen Mauer der Klosterumfriedung, befand sich über dem Haupttor der Glockenturm mit sieben Glocken. Er führte zur Lopatinskaja-Straße, heute Mendeliewskaja, und lag zwischen der Verklärungskirche und den Zellen der Äbtissin. Im zweiten Stock des Glockenturms befand sich eine kleine Kirche der Erscheinung der Heiligen Gottesmutter, zu der ein Durchgang von den Zellen der Äbtissin führte. Der Glockenturm, die Verklärungskirche, die Steinmauer und die Türme an ihren Ecken bildeten ein harmonisches architektonisches Ensemble.

Die Hauptreliquie des Uspenski-Klosters, die in der Verklärungskirche aufbewahrt wurde, war die Ikone des heiligen Nikolaus von Myra, bekannt als "Tulaer". Der Legende nach fand im 16. Jahrhundert einer der Kosaken am Dnipro in einem Sumpf die Ikone des heiligen Nikolaus von Myra, baute zu seinen Ehren die Kirche "Nikolaus auf dem Platz" und stellte die gefundene Ikone dort auf. Diese Ikone wurde besonders von den Kosaken und Kriegern verehrt, und es wurde geglaubt, dass "Nikolaus von Tula" den Verteidigern der Stadt half, den Angriff des Krimkhans Devlet Geray im Jahr 1552 abzuwehren. Nach der Oktoberrevolution ging die Ikone verloren.

In der Sowjetzeit wurde das Gebäude der Kirche stark verändert, es verlor vier von fünf Kuppeln und erinnerte an ein weltliches Bauwerk. Dieser Eindruck wurde durch das Fehlen einer Altarapsis im östlichen Teil verstärkt. Der Glockenturm wurde Anfang der 1920er Jahre zerstört, und die Verklärungskirche wurde an ein Rüstungswerk übergeben. Das Untergeschoss wurde als Lager genutzt, und im oberen Stockwerk waren Einrichtungen des Proletkult untergebracht. Später wurde im Gebäude der kommunale Betriebsteil untergebracht, und ab 1949 der Tulaer Ausschuss von DOSFLOT und die Marine-Schule. 1960 wurde die Verklärungskirche als Denkmal der Architektur des 19. Jahrhunderts unter staatlichen Schutz gestellt.

Ende 1993 wurde die Kirche der Tulaer orthodoxen klassischen Gymnasium übergeben. Von 2001 bis 2007 fanden Restaurierungsarbeiten statt: zwei Etagen wurden eingerichtet und vier verlorene Kuppeln wiederhergestellt. An der Kirche gibt es eine Sonntagsschule und eine Videothek mit orthodoxem Thema.