L'église de la Transfiguration est située derrière la rivière Sera, à côté du monastère de la Dormition dans le quartier de Sadovni. Le nom de ce quartier remonte au XVIe siècle, lorsque des jardins impériaux y furent créés, et la région conserve encore une abondance de verdure. À cet endroit, une église existait depuis le XVIe siècle et était appelée l'église de l'Épiphanie "qui se trouve dans la cour impériale", car elle était située à proximité des appartements royaux. Le livre des recensements de 1677 note qu'à la nouvelle Alexandrov Sloboda, sous la ville, dans la forteresse de Slobodka Mamonova, se trouvait une église au nom de l'Épiphanie du Seigneur, construite en rondins.

Le bâtiment en pierre de l'actuelle église de la Transfiguration a été érigé sous Élisabeth Petrovna, qui a vécu environ dix ans à Alexandrov Sloboda et aimait beaucoup cet endroit. Devenue impératrice, elle ordonna la construction, entre 1742 et 1743, à côté de l'ancienne église en bois de l'Épiphanie, d'un temple en pierre au nom des saints prophète Zacharie et juste Élisabeth, parents de Jean-Baptiste. La sainte juste Élisabeth était la patronne céleste d'Élisabeth Petrovna.

En 1760, l'ancienne église de l'Épiphanie fut remplacée par une nouvelle en bois, et en 1790, un autel en pierre en l'honneur de l'Épiphanie fut ajouté au sud du temple en pierre des saints justes Zacharie et Élisabeth, en mémoire de l'ancienne église. Il fut consacré en 1795 par le supérieur du monastère de Lukianov, l'igoumène Macaire. À la demande des paroissiens, l'évêque de Souzdale et Vladimir, Victor, bénit le changement de nom de l'autel dans l'église de Zacharie-Élisabeth en mémoire de la Transfiguration du Seigneur, et dans la salle à manger, un autel des saints justes Zacharie et Élisabeth fut aménagé. Cet autel fut consacré en 1804 par le supérieur du monastère de Lukianov, l'hiéromonach Nikon. Le troisième autel fut consacré dans la salle à manger à droite au nom de la célébration de l'Épiphanie du Seigneur.

Le clocher fut construit en 1804. La plus grande cloche pèse 237 pouds et fut fondue en 1836 sous le supérieur le prêtre Joseph Petrovich Klioutcharev et le chef de l'église Luka Andreyevich Ouglkov.

Autrefois, l'église de la Transfiguration était la seule église en pierre de la ville. Pendant l'époque soviétique, le temple fut fermé, et dans les années 1930, son clocher et sa clôture en pierre furent détruits. Par miracle, la croix sur le temple survécut, dont le sommet est orné d'une couronne. La couronne était placée au sommet des croix des églises liées à des personnes couronnées, comme l'indique l'archimandrite Macaire Mirolubov. La couronne sur la croix symbolise que l'église a été érigée par décret royal avec des fonds de la trésorerie impériale. Elle est surmontée de la Croix du Roi Céleste, rappelant le Roi de Gloire.

Des prêtres Joseph Petrovich et Pierre Iosifovich Klioutcharev, Pierre Kalistov, le prêtre de la cathédrale de la Nativité Nicolas Sergiev, l'épouse du prêtre du monastère de la Dormition Serge Loguinovitch et la mère du métropolite de Kiev Séraphion reposent près de l'église.

En 2010, le temple fut restitué à l'église. Inspirés par la foi et le désir de faire renaître le temple, où la Divine Liturgie avait été célébrée pendant de nombreuses décennies, les croyants se réunirent en communauté, dirigée par le prêtre Nicolas Korneev, sur la bénédiction de l'archevêque de Vladimir et Souzdale, Evlogy.

Avec la restauration de la communauté, le 3 juillet 2012, la vie spirituelle paroissiale et la restauration de l'église commencèrent. Dans le bâtiment à moitié détruit, dans un petit coin nettoyé, des prières furent célébrées. Bien que l'église soit un monument d'architecture d'importance fédérale, elle ne reçoit pas de fonds pour sa restauration du budget d'État et n'a pas de sponsors "à la mode". Tous les fonds proviennent des dons des paroissiens et des personnes bienveillantes. Grâce à leur soutien, le temple est restauré mètre par mètre.