Le premier temple en bois, dédié à Dmitri de Priloutsk, était connu dès le XVIIe siècle comme l'église de Dmitri de Priloutsk sur la rue Kobyli. On pense qu'il a été construit en 1503 à l'endroit où se trouvait l'icône funéraire de Dmitri de Priloutsk, rapportée de la campagne victorieuse d'Ivan III contre les Tatars. Au XVIe siècle, ici commençait la route vers Kostroma et Moscou, où une rencontre pouvait avoir lieu. Selon une autre version, lors de la campagne d'Ivan le Terrible contre Kazan, l'icône de la vie de Dmitri de Priloutsk était prise de la cathédrale de Spassky du monastère de Priloutsk. Vers 1690, un temple en pierre a été érigé à l'emplacement de l'église en bois, qui a survécu jusqu'à nos jours. Il est supposé que c'est ce temple qui est mentionné en lien avec la construction par des maîtres de Yaroslavl de l'église de Dmitri de Priloutsk à Vologda en 1653, et non celle sur Navolok. L'église est consacrée en l'honneur des saints rois égaux aux apôtres Constantin et Hélène, et la chapelle de l'église inférieure est dédiée à Dmitri de Priloutsk. En mémoire de l'événement ayant servi de fondement au temple, une liturgie était célébrée chaque année le 3 juin dans la cathédrale et l'église de Constantin et Hélène, suivie d'une procession vers le monastère de Spaso-Priloutsky.

Jusqu'au début du XXe siècle, le temple était situé à la périphérie de la ville. Il a été fermé le 24 février 1930, et des institutions culturelles ainsi qu'une usine de tricotage s'y sont installées. L'intérieur du temple a été détruit et pillé, et un entrepôt de magasin de produits ménagers s'y trouvait. En 1997, le temple a été restitué à l'Église orthodoxe russe, et sa restauration a commencé. En 1998, les services religieux réguliers ont repris dans l'église inférieure, et depuis 2008, aussi dans l'église supérieure. La tradition des processions a été restaurée. Le 10 avril 2008, huit nouvelles cloches pesant de 10 à 430 kg, livrées de Tutayev, ont été hissées sur le clocher.

Le clocher à bulbe, adjacent au porche du côté nord-ouest, a été construit en même temps que le bâtiment principal de l'église. Il se compose de trois niveaux en forme d'octogones de même diamètre, atteignant le sol, suivant les anciennes traditions. Le niveau supérieur est ouvert pour les sonneries, formé d'arcs avec des sommets en forme de kilée et décoré de triples demi-colonnes. Le clocher est surmonté d'un léger toit à pignon avec des fenêtres de lumière et une petite coupole.