Der ursprüngliche Holztempel, der dem Dmitri von Prilutsk gewidmet war, war bereits im 17. Jahrhundert als Tempel von Dmitri von Prilutsk in der Kobylina-Straße bekannt. Es wird angenommen, dass er 1503 an dem Ort erbaut wurde, an dem sich das Grabmalbild von Dmitri von Prilutsk befand, das aus dem siegreichen Feldzug von Ivan III. gegen die Tataren zurückgebracht wurde. Im 16. Jahrhundert begann hier der Weg nach Kostroma und Moskau, wo eine Begegnung stattfinden konnte. Nach einer anderen Version wurde das Lebensbild von Dmitri von Prilutsk aus der Spasski-Kathedrale des Prilutsk-Klosters während des Feldzugs von Ivan dem Schrecklichen nach Kasan mitgenommen. Um 1690 wurde anstelle des Holztempels ein Steintempel errichtet, der bis heute erhalten geblieben ist. Es gibt die Annahme, dass genau dieser Tempel in Verbindung mit dem Bau des Tempels von Dmitri von Prilutsk in Wologda durch die Jaroslawler Meister im Jahr 1653 erwähnt wird, und nicht der Tempel auf der Navolok. Die Kirche ist zu Ehren der heiligen gleichapostolischen Könige Konstantin und Elena geweiht, während das Altar des unteren Tempels zu Ehren von Dmitri von Prilutsk geweiht ist. Zur Erinnerung an das Ereignis, das die Grundlage für den Tempel bildete, wurde jährlich am 3. Juni eine Liturgie in der Kathedrale und der Kirche von Konstantin und Elena abgehalten, gefolgt von einem Kreuzgang zum Spasso-Prilutsk-Kloster.

Bis zum Beginn des 20. Jahrhunderts befand sich der Tempel am Stadtrand. Er wurde am 24. Februar 1930 geschlossen, und in seinen Mauern wurden Kultureinrichtungen und eine Strickwarenfabrik untergebracht. Das Innere des Tempels wurde zerstört und geplündert, und im Inneren befand sich ein Lager für einen Haushaltsladen. Im Jahr 1997 wurde der Tempel an die Russische Orthodoxe Kirche zurückgegeben, und seine Wiederherstellung begann. Im Jahr 1998 wurden die regelmäßigen Gottesdienste in der unteren Kirche wieder aufgenommen, und seit 2008 auch in der oberen. Die Tradition der Kreuzgänge wurde wiederbelebt. Am 10. April 2008 wurden acht neue Glocken mit einem Gewicht von 10 bis 430 kg, die aus Tutajew geliefert wurden, in den Glockenturm gehoben.

Der schindelgedeckte Glockenturm, der an die Vorhalle auf der nordwestlichen Seite angrenzt, wurde gleichzeitig mit dem Hauptgebäude des Tempels erbaut. Er besteht aus drei Ebenen in Form von Achtecken mit gleichem Durchmesser, die bis zum Boden reichen und alten Traditionen folgen. Das obere Achteck ist für das Glockenläuten geöffnet, gebildet von Bögen mit kielartigen Abschlüssen und geschmückt mit dreifachen Halbsäulen. Der Glockenturm wird von einem leichten Zeltdach mit Schallfenstern und einer kleinen Kuppel gekrönt.