El templo de madera original, dedicado a Dmitri Prilutski, era conocido ya en el siglo XVII como la iglesia de Dmitri Prilutski en la calle Kobyli. Se cree que fue construido en 1503 en el lugar donde se encontraba el ícono funerario de Dmitri Prilutski, devuelto de la exitosa campaña de Iván III contra los tártaros. En el siglo XVI, aquí comenzaba el camino hacia Kostroma y Moscú, donde podría haber tenido lugar un encuentro. Según otra versión, en la campaña de Iván el Terrible contra Kazán se llevó el ícono de la vida de Dmitri Prilutski de la catedral de Spassky del monasterio de Prilutski. Alrededor de 1690, se erigió un templo de piedra en el lugar del templo de madera, que ha perdurado hasta nuestros días. Se sugiere que este templo es el que se menciona en relación con la construcción por maestros de Yaroslavl de la iglesia de Dmitri Prilutski en Vologda en 1653, y no la iglesia en Navolok. La iglesia está consagrada en honor a los santos reyes igual a los apóstoles Constantino y Elena, y la capilla del templo inferior, en honor a Dmitri Prilutski. En memoria del evento que sirvió de base para el templo, anualmente el 3 de junio se celebraba una liturgia en la catedral y en la iglesia de Constantino y Elena, tras lo cual se realizaba una procesión hacia el monasterio de Spaso-Prilutski.

Hasta principios del siglo XX, el templo estaba ubicado en las afueras de la ciudad. Fue cerrado el 24 de febrero de 1930, y en sus muros se instalaron instituciones culturales y una fábrica de tricot. El interior del templo fue destruido y saqueado, y dentro había un almacén de una tienda de artículos de hogar. En 1997, el templo fue devuelto a la Iglesia Ortodoxa Rusa, comenzando su restauración. En 1998 se reanudaron los servicios regulares en la iglesia inferior, y desde 2008, también en la superior. La tradición de las procesiones fue restaurada. El 10 de abril de 2008, se elevaron ocho nuevas campanas al campanario, con un peso de entre 10 y 430 kg, traídas de Tutayev.

El campanario de cúpula, adyacente al pórtico desde el lado noroeste, fue construido al mismo tiempo que el edificio principal de la iglesia. Consiste en tres niveles en forma de octógonos de igual diámetro, que llegan hasta el suelo, siguiendo antiguas tradiciones. El octógono superior está abierto para el toque de campanas, formado por arcos con terminaciones en forma de quilla y decorado con columnas semitriadas. El campanario está coronado por una ligera cúpula con ventanas de audición y una pequeña cúpula.