L'église du vénérable Kirill de Belozersk a été construite pour la première fois entre 1585 et 1587 sur la tombe du fondateur du monastère. Sa construction est liée au mécontentement exprimé par Ivan IV dans une lettre de 1573 au higoumène Kozma et à la communauté du monastère de Kirillo-Belozersky : « Et vous, vous avez construit une église à Vorotynsk ! Une église à Vorotynsk, mais pas pour le miracle, Vorotynsk est dans l'église, mais le miracle est derrière l'église ». Cependant, même après avoir reçu cette lettre, les anciens du monastère ne se sont pas précipités pour construire le temple en pierre et ne l'ont posé que douze ans plus tard, déjà après la mort d'Ivan le Terrible. L'église, construite au-dessus du cercueil du vénérable Kirill au XVIe siècle, était le seul bâtiment en pierre qui ne s'est pas conservé jusqu'à nos jours. Elle a duré environ 200 ans et a été démolie en raison de sa vétusté.

L'église de Kirill a été reconstruite entre 1781 et 1784. Le nouveau bâtiment est réalisé dans le style du baroque tardif. De l'extérieur, il semble être une haute église avec un octogone et une large salle à manger plus basse, mais à l'intérieur, ce n'est pas le cas. Extérieurement, l'église est divisée en trois étages : au rez-de-chaussée se trouvait l'autel, et aux deux étages supérieurs, la sacristie du monastère. L'église était située dans la partie ouest et représentait une haute salle à deux niveaux sans tambour lumineux. Dans le mur nord, dans une profonde niche en arc, se trouvait le cercueil du vénérable Kirill.

En 1828, l'église a été transformée en église chaude, à ce moment-là un plafond suspendu a été fait, les fenêtres inférieures ont été élargies et les encadrements ont été enlevés. Ces changements ont conduit à la perte de la décoration intérieure, y compris le riche iconostase et des objets précieux.

Aujourd'hui, l'église a été restaurée. En 1997, le temple du vénérable Kirill de Belozersk a été remis à l'organisation religieuse orthodoxe « Monastère épiscopal masculin de Kirillo-Belozersky » pour la célébration des offices. En 2010, le musée a remis au monastère 29 copies d'icônes de l'iconostase de la cathédrale de l'Assomption, qui sont maintenant placées dans l'iconostase de l'église du vénérable Kirill.