Die Kirche des heiligen Kyrill von Weißer See wurde erstmals in den Jahren 1585-1587 über dem Grab des Gründers des Klosters erbaut. Ihr Bau steht im Zusammenhang mit dem Unmut, den Iwan IV. in einem Schreiben von 1573 an den Abt Kosma und die Brüder des Kyrillo-Belozerski-Klosters äußerte: „Und ihr habt hier eine Kirche über Woronynski errichtet! Nur über Woronynski eine Kirche, aber über den Wundertäter nicht, Woronynski in der Kirche, aber der Wundertäter hinter der Kirche.“ Doch selbst nach Erhalt dieses Schreibens beeilten sich die Klosterältesten nicht mit dem Bau des steinernen Tempels und legten ihn erst zwölf Jahre später, bereits nach dem Tod Iwan des Schrecklichen, an. Die im 16. Jahrhundert über der Reliquie des heiligen Kyrill errichtete Kirche war das einzige steinerne Bauwerk, das bis heute nicht erhalten geblieben ist. Sie stand etwa 200 Jahre und wurde wegen Baufälligkeit abgerissen.

Die Kirche Kyrills wurde 1781-1784 neu errichtet. Das neue Gebäude ist im Stil des späten Barock gestaltet. Von außen erscheint es als hohe Kirche mit einem Oktogon und einem niedrigeren, breiten Speisesaal, doch innen ist es anders. Äußerlich ist die Kirche in drei Etagen unterteilt: im unteren befand sich der Altar, und in den beiden oberen die Klosterbibliothek. Die Kirche befand sich im westlichen Teil und stellte einen hohen, zweigeschossigen Saal ohne Lichtkuppel dar. In der nördlichen Wand befand sich in einer tiefen, bogenförmigen Nische die Reliquie des heiligen Kyrill.

Im Jahr 1828 wurde die Kirche in eine warme umgebaut, gleichzeitig wurde eine abgehängte Decke installiert, die unteren Fenster wurden vergrößert und die Fensterrahmen entfernt. Diese Änderungen führten zum Verlust der inneren Ausstattung, einschließlich des reichen Ikonostase und wertvoller Gegenstände.

Heute ist die Kirche restauriert. Im Jahr 1997 wurde der Tempel des heiligen Kyrill von Weißer See der orthodoxen Religionsgemeinschaft „Kyrillo-Belozerski Männliches Eparchialkloster“ zur Durchführung von Gottesdiensten übergeben. Im Jahr 2010 übergab das Museum dem Kloster 29 Kopien von Ikonen aus dem Ikonostase der Uspenski-Kathedrale, die nun im Ikonostase der Kirche des heiligen Kyrill untergebracht sind.