La iglesia del venerable Cirilo de Belozersk fue construida por primera vez entre 1585 y 1587 sobre la tumba del fundador del monasterio. Su construcción está relacionada con el descontento expresado por Iván IV en una carta de 1573 al igumen Kozma y a la hermandad del monasterio de Cirilo-Belozersk: «¡Y ustedes han puesto una iglesia sobre Voryotynsk! Solo sobre Voryotynsk hay iglesia, y sobre el milagroso no, Voryotynsk en la iglesia, y el milagroso detrás de la iglesia». Sin embargo, incluso después de recibir este mensaje, los ancianos del monasterio no se apresuraron a construir el templo de piedra y solo lo fundaron doce años después, ya tras la muerte de Iván el Terrible. La iglesia, construida sobre la tumba del venerable Cirilo en el siglo XVI, fue la única edificación de piedra que no ha sobrevivido hasta nuestros días. Estuvo en pie durante aproximadamente 200 años y fue desmantelada debido a su deterioro.

La iglesia de Cirilo fue reconstruida entre 1781 y 1784. El nuevo edificio está realizado en estilo barroco tardío. Desde afuera parece una alta iglesia con un octógono y una amplia refectorio más baja, pero por dentro no es así. Exteriormente, la iglesia está dividida en tres pisos: en el inferior se encontraba el altar, y en los dos superiores, la sacristía del monasterio. La iglesia estaba situada en la parte occidental y representaba un alto salón de dos luces sin tambor de luz. En la pared norte, en una profunda nicho arqueado, se encontraba la tumba del venerable Cirilo.

En 1828, la iglesia fue convertida en cálida, y en ese momento se hizo un techo suspendido, se ampliaron las ventanas inferiores y se quitaron los marcos. Estos cambios llevaron a la pérdida de la decoración interior, incluyendo el rico iconostasio y objetos preciosos.

Hoy en día, la iglesia ha sido restaurada. En 1997, el templo del venerable Cirilo de Belozersk fue entregado a la organización religiosa ortodoxa «Monasterio masculino de la diócesis de Cirilo-Belozersk» para la celebración de servicios. En 2010, el museo entregó al monasterio 29 copias de íconos del iconostasio de la catedral de la Asunción, que ahora están ubicadas en el iconostasio de la iglesia del venerable Cirilo.