La première mention de l'église date de 1628. Au début du XVIIe siècle, un complexe de deux églises en bois se trouvait à cet endroit : une église « d'hiver », dédiée aux saints martyrs Flor et Lavre, qui a donné son nom à la rue Lavrovskaya, et une église « d'été », dédiée à Jean Chrysostome. Dans le livre des actes de Kostroma, il est mentionné : « Dans la rue Zlatoosten, à Kuznetsy, il y a une église en bois des saints martyrs Flor et Lavre, ainsi qu'un lieu d'église de Jean Chrysostome ». Au moment de la rédaction du livre, la dernière église avait probablement brûlé, ne laissant que « le lieu d'église ».

Au XVIIe siècle, l'église en bois de Jean Chrysostome a été restaurée, et au milieu du XVIIIe siècle, une église en pierre à cinq coupoles a été construite à sa place, consacrée en 1751.

L'église en pierre de Jean Chrysostome et l'église en bois de Flor et Lavre ont été côte à côte pendant environ 40 ans. L'église en pierre était « froide », et en hiver, les services étaient célébrés dans l'église en bois de Flor et Lavre. À la fin du XVIIIe siècle, elle était en ruine, et deux chapelles « chaudes » et un clocher ont été ajoutés à l'église de Jean Chrysostome du côté ouest. Ces chapelles, surmontées de petites coupoles, ont porté le nombre de coupoles de l'église à sept et ont été consacrées en 1791.

Au printemps 1922, dans le cadre de l'expropriation des biens ecclésiastiques à l'échelle nationale, plus de 117 kg d'objets en argent ont été retirés de l'église de Jean Chrysostome : des ornements pour icônes, des vases sacrés et des lampes.

La même année, les cathédrales historiques du ancien Kremlin de Kostroma sont passées aux rénovateurs, et la nouvelle cathédrale est devenue l'église du saint prophète Élie sur la rue Rousinskaya, aujourd'hui rue Sovetskaya. Lorsque celle-ci a été fermée en novembre 1929, l'église de saint Jean Chrysostome est devenue la cathédrale.

En 1959, l'évêque de Kostroma, Serge Kostin, a été enterré dans l'enceinte de l'église.

En 1964, la cathédrale de Kostroma a été transférée à l'église de la Résurrection du Christ à Debra, et l'église de Jean Chrysostome est devenue annexe. Sous le règne de N.S. Khrouchtchev, les autorités ont prévu sa fermeture et sa démolition. Elle a obtenu le statut d'église paroissiale indépendante seulement en 1966.