Die erste Erwähnung der Kirche stammt aus dem Jahr 1628. Zu Beginn des 17. Jahrhunderts befand sich an dieser Stelle ein Komplex aus zwei hölzernen Tempeln: dem "Wintertempel", der den heiligen Märtyrern Flora und Lavra gewidmet war und der der Lavrovskaja-Straße ihren Namen gab, und dem "Sommertempel", der Johannes Chrysostomus gewidmet war. In dem kostromischen Katasterbuch wird erwähnt: "In der Straße Zlatoosten in Kuznetsy steht die hölzerne Kirche der heiligen Märtyrer Flora und Lavra, sowie der Kirchenplatz von Johannes Chrysostomus." Zum Zeitpunkt der Erstellung des Buches war der letzte Tempel wahrscheinlich abgebrannt und hinterließ nur den "Kirchenplatz".

Im 17. Jahrhundert wurde der hölzerne Tempel Johannes Chrysostomus wiederhergestellt, und bis zur Mitte des 18. Jahrhunderts wurde an seiner Stelle eine fünfkuppelige Steinkirche errichtet, die 1751 geweiht wurde.

Die steinerne Johannes-Chrysostomus-Kirche und die hölzerne Flora-Lavra-Kirche standen etwa 40 Jahre lang nebeneinander. Die steinerne Kirche war "kalt", und im Winter fanden die Gottesdienste in der hölzernen Kirche Flora und Lavra statt. Bis zum Ende des 18. Jahrhunderts war sie baufällig geworden, und an die Johannes-Chrysostomus-Kirche wurden zwei "warme" Seitenkapellen und ein Glockenturm im Westen angebaut. Diese Kapellen, gekrönt von kleinen Kuppeln, erhöhten die Anzahl der Kuppeln der Kirche auf sieben und wurden 1791 geweiht.

Im Frühjahr 1922 wurden im Rahmen der landesweiten Enteignung kirchlicher Werte aus der Kirche Johannes Chrysostomus über 117 kg Silberwaren beschlagnahmt: Ikonenkassetten, heilige Gefäße und Lampen.

Im selben Jahr gingen die historischen Kathedralkirchen im ehemaligen Kostroma-Kreml in die Hände der Erneuerer über, und die neue Kathedrale wurde die Kirche des heiligen Propheten Elias auf der Rusinskaja, heute Sowjetskaja-Straße. Als sie im November 1929 geschlossen wurde, wurde die Kirche des Heiligen Johannes Chrysostomus zur Kathedrale.

1959 wurde der Bischof von Kostroma, Sergij Kostin, auf dem Gelände der Kirche beigesetzt.

1964 wurde die Kostromer Kathedrale in die Kirche der Auferstehung Christi auf der Debra verlegt, und die Johannes-Chrysostomus-Kirche wurde zur Filialkirche. Unter der Herrschaft von N.S. Chruschtschow planten die Behörden ihre Schließung und Abriss. Den Status einer eigenständigen Pfarrkirche erhielt sie erst 1966.