La primera mención de la iglesia data de 1628. A principios del siglo XVII, en este lugar había un complejo de dos templos de madera: el "de invierno", dedicado a los santos mártires Flora y Lavra, que dio nombre a la calle Lavrovskaya, y el "de verano", dedicado a Juan Crisóstomo. En el libro de registros de Kostroma se menciona: "En la calle Zlatoosten, en Kuznetsy, hay una iglesia de madera de los santos mártires Flora y Lavra, y el lugar de la iglesia de Juan Crisóstomo". En el momento de la elaboración del libro, el último templo, probablemente, se había quemado, dejando solo "el lugar de la iglesia".

En el siglo XVII, el templo de madera de Juan Crisóstomo fue restaurado, y a mediados del siglo XVIII se construyó en su lugar una iglesia de piedra de cinco cúpulas, consagrada en 1751.

La iglesia de piedra de San Juan Crisóstomo y la iglesia de madera de Flora y Lavra estuvieron juntas durante unos 40 años. La iglesia de piedra era "fría", y en invierno los servicios se realizaban en la iglesia de madera de Flora y Lavra. A finales del siglo XVIII, esta se había deteriorado, y se añadieron dos capillas "calientes" y un campanario al templo de Juan Crisóstomo desde el oeste. Estas capillas, coronadas con pequeñas cúpulas, aumentaron el número de cúpulas del templo a siete y fueron consagradas en 1791.

En la primavera de 1922, en el marco de la expropiación de bienes eclesiásticos en toda Rusia, se retiraron más de 117 kg de artículos de plata de la iglesia de Juan Crisóstomo: cubiertas para íconos, vasos sagrados y lámparas.

Ese mismo año, las catedrales históricas en el antiguo Kremlin de Kostroma pasaron a manos de los renovadores, y la nueva catedral se convirtió en el templo del profeta de Dios Elías en la calle Rusinskaya, actualmente calle Soviética. Cuando fue cerrado en noviembre de 1929, la catedral se convirtió en el templo del santo obispo Juan Crisóstomo.

En 1959, el obispo de Kostroma, Sergiy Kostin, fue enterrado en el recinto de la iglesia.

En 1964, la Catedral de Kostroma fue trasladada a la iglesia de la Resurrección de Cristo en Debra, y la iglesia de Juan Crisóstomo se convirtió en una iglesia filial. Durante el gobierno de N.S. Jruschov, las autoridades planearon su cierre y demolición. Solo en 1966 obtuvo el estatus de iglesia parroquial independiente.