L'église de Jean à Opokhi a été construite entre 1127 et 1130 par le prince Vsevolod Mstislavich, qui l'a transférée aux marchands novgorodiens, connus sous le nom de "sté d'Ivan", par le biais d'un acte spécial. Un tribunal marchand fonctionnait à l'église, dirigé par le Tyssytsky, qui s'occupait de la résolution des litiges commerciaux. L'église servait également de chambre des mesures et des poids.

Elle abritait des étalons tels que "l'ell" ivanovien pour mesurer la longueur des tissus, "la grivna de rouble" pour peser les métaux précieux, "les scalves en cire", des balances et d'autres échantillons.

L'église actuelle date de 1453, lorsque l'originale a été démolie, et à la demande de l'archevêque Euphème, une nouvelle a été érigée sur l'ancienne fondation en utilisant une partie des murs, tout en conservant le style architectural précédent.

L'architecture de l'église de Jean à Opokhi représente une étape de transition dans l'histoire de l'architecture novgorodienne. D'une part, les traditions de la construction princière du début du XIIe siècle sont préservées, d'autre part, on observe une tendance à la réduction du volume et à la simplification des formes architecturales. Le temple a une structure à six colonnes avec trois absides et un toit à pignon au-dessus de chaque demi-cercle, décorant les façades. Les pilastres sur la façade correspondent aux divisions intérieures. La surface des murs avec des fenêtres étroites confère au bâtiment une austère simplicité. Une coupole couronne la structure, bien qu'il y en ait eu plus auparavant.

En 1934, le clocher de l'église a été démoli. Pendant la Grande Guerre patriotique, l'église a subi de lourds dommages, perdant complètement le tambour, le dôme, la toiture et subissant des perforations dans les murs et l'abside nord. Elle a été restaurée au milieu des années 1950.