La iglesia de Iván en Opokas fue construida entre 1127 y 1130 por el príncipe Vsevolod Mstislavich, quien la cedió a los comerciantes novgorodianos, conocidos como "Ivánovskiy sta", mediante un documento especial. Junto a la iglesia funcionaba un tribunal mercantil, encabezado por el Tysatskiy, que se encargaba de resolver disputas comerciales. La iglesia también servía como una especie de cámara de medidas y pesos.

En ella se guardaban estándares, como el "codo ivanoviano" para medir la longitud de la tela, "grivenka rubleña" para pesar metales preciosos, "skalvy vochané", balanzas y otras muestras.

La iglesia existente data de 1453, cuando la original fue desmantelada, y por orden del arzobispo Eufimio se construyó una nueva sobre los antiguos cimientos y utilizando parte de las paredes, manteniendo el estilo arquitectónico anterior.

La arquitectura de la iglesia de Iván en Opokas representa una etapa de transición en la historia de la arquitectura novgorodiana. Por un lado, se conservan las tradiciones de la construcción principesca del inicio del siglo XII, y por otro, se observa una tendencia a la reducción del volumen y simplificación de las formas arquitectónicas. El templo tiene una estructura de seis columnas con tres ábsides y un techo a dos aguas sobre cada semicircunferencia que adorna las fachadas. Los pilastras en la fachada corresponden a las divisiones internas. La superficie de las paredes con ventanas estrechas le da al edificio una estricta simplicidad. La construcción se completa con una cúpula, aunque antes había más.

En 1934, el campanario de la iglesia fue demolido. Durante la Gran Guerra Patria, la iglesia sufrió graves daños, perdiendo completamente el tambor, la cúpula, el techo y recibiendo impactos en las paredes y el ábside norte. Fue restaurada a mediados de la década de 1950.