Die Kirche des Johannes in den Opokas wurde in der Zeit von 1127 bis 1130 von Fürst Wsewolod Mstislawitsch erbaut, der sie durch ein spezielles Dokument den Nowgoroder Kaufleuten, bekannt als "Iwanowski Stä", übergab. An der Kirche gab es ein Kaufmannsgericht, das von einem Tausendmann geleitet wurde und sich mit der Beilegung von Handelsstreitigkeiten beschäftigte. Die Kirche diente auch als eine Art Kammer für Maße und Gewichte.

Dort wurden Normen wie der "Iwanowsche Ellen" zur Messung der Stofflänge, die "Grivenka Rubel" zum Wiegen von Edelmetallen, "Wachsgewichte", Waagen und andere Muster aufbewahrt.

Die bestehende Kirche stammt aus dem Jahr 1453, als die ursprüngliche abgerissen wurde, und auf Anweisung des Erzbischofs Jewfimij wurde auf dem alten Fundament und unter Verwendung eines Teils der Wände eine neue errichtet, die den früheren architektonischen Stil bewahrt hat.

Die Architektur der Kirche des Johannes in den Opokas stellt einen Übergang in der Geschichte der nowgorodischen Baukunst dar. Einerseits werden die Traditionen des repräsentativen Fürstenbaus des frühen 12. Jahrhunderts bewahrt, andererseits ist eine Tendenz zur Verringerung des Volumens und zur Vereinfachung der architektonischen Formen zu beobachten. Der Tempel hat eine sechs Säulen umfassende Struktur mit drei Apsiden und einem Satteldach über jedem Halbkreis, das die Fassaden schmückt. Die Pilaster an der Fassade entsprechen den inneren Gliederungen. Die glatten Wände mit schmalen Fenstern verleihen dem Gebäude strenge Einfachheit. Das Bauwerk wird von einer Kuppel gekrönt, obwohl es früher mehr davon gab.

Im Jahr 1934 wurde der Kirchturm abgerissen. Während des Zweiten Weltkriegs wurde die Kirche stark beschädigt, verlor vollständig die Trommel, die Kuppel, das Dach und erlitt Durchschüsse in den Wänden und der nördlichen Apsis. Sie wurde in der Mitte der 1950er Jahre wiederhergestellt.