L'idée de construire l'église de Dimitri appartient à l'ingénieur et homme public altai connu, Pierre Kozmitch Frolov. Au début du XIXe siècle, il était directeur du Cabinet d'Altai de Sa Majesté Impériale et en même temps gouverneur civil de Tomsk. Le centenaire des usines minières d'Altai approchait, produisant chaque année environ mille pouds d'argent. Pour célébrer cet événement, il a été décidé de créer un ensemble architectural unique pour les villes sibériennes. Ainsi est née l'idée de construire la place Demidov, que les voyageurs appelaient plus tard « un coin de Saint-Pétersbourg » à Barnaoul. Sur la place principale de la ville, il était prévu de construire un hôpital minier, une école et une maison de charité. Étant donné que la maison de charité devait accueillir des malades et des handicapés, il a été décidé de la construire avec l'église de Dimitri de Rostov.

L'église a été posée le 6 août 1829. Contrairement aux autres bâtiments de la place Demidov, sa construction a progressé assez rapidement. Le 24 août 1830, l'archimandrite Macaire Gloukharev, fondateur de la mission spirituelle d'Altai, est arrivé à Barnaoul. Sous les voûtes de l'église de Dimitri, il a rencontré l'académicien de peinture Mikhaïl Ivanovitch Miagkov de Saint-Pétersbourg, qui s'occupait de la décoration de l'église. Il restait environ six mois avant la consécration, mais une partie significative des travaux était déjà terminée. Macaire a hautement apprécié le travail de l'artiste et l'a invité à participer à la décoration d'un des futurs temples de la mission d'Altai. Par la suite, Miagkov a construit et décoré un temple à Ulala, maintenant Gorno-Altaïsk, à ses propres frais. Bientôt, la construction de l'église de Dimitri a été achevée, et en 1831, elle a été consacrée.

Pierre Kozmitch Frolov a non seulement participé activement à la construction de l'église, mais a également fait des dons significatifs. Il a fourni tout le nécessaire pour les services : ornements, icônes, encensoirs en argent, croix, patènes, chandeliers, ainsi qu'environ 20 tableaux sur des sujets bibliques, réalisés par les artistes Lafranque, Donchi, Billeart, Nicolas Poussin et d'autres. Frolov a également offert six pouds de bougies et trois pouds de résine.

En 1905, selon le projet de l'architecte Ivan Nosovitch, une chapelle a été construite à côté de l'église, avec une image mosaïque du Christ Sauveur, donnée par l'académicien A.N. Frolov. Le sol de la chapelle était également en mosaïque.

Dans les années 1920, l'église a été fermée, et son bâtiment a successivement abrité un cinéma, un cirque et une salle de sport, ce qui a contribué à sa destruction. En 1994, le bâtiment a été restitué à l'église. Avant de commencer la restauration, il a été longtemps nettoyé des débris. En 1996, le prêtre Nikolai Voïtovich a été nommé recteur. Le toit, les planchers, le plafond et les murs ont été restaurés, des fenêtres et des portes ont été installées, et l'annexe a été restaurée. En 1997, l'autel de l'annexe a été consacré en l'honneur de saint Nicolas.

Le 19 mai 2009, l'évêque de Barnaoul et d'Altai, Maxime, a consacré le dôme avec la croix, installé sur l'église. À l'automne 2012, la restauration était principalement achevée, et le 9 novembre, après une petite consécration, les services réguliers ont repris dans l'église.

Aujourd'hui, l'église est un site du patrimoine culturel d'importance fédérale. Dans l'autel, se trouve une châsse contenant une partie des reliques de saint Dimitri de Rostov, qui est exposée chaque dimanche lors de la lecture de l'acathiste. Une église de baptême en l'honneur de saint Nicolas le Thaumaturge, une association orthodoxe de jeunesse « Parole », une école du dimanche et une bibliothèque fonctionnent à côté de l'église.