Die Idee zum Bau der Dmitriew-Kirche stammt von dem bekannten altaiischen Ingenieur und öffentlichen Aktivisten Pjotr Kossymitsch Frolow. Zu Beginn des 19. Jahrhunderts war er Leiter des Altai-Kabinetts des Hofes Seiner Kaiserlichen Majestät und gleichzeitig Zivilgouverneur von Tomsk. Der hundertste Jahrestag der Altai-Bergwerke, die jährlich etwa tausend Pud Silber produzierten, rückte näher. Zu Ehren dieses Ereignisses wurde beschlossen, ein einzigartiges architektonisches Ensemble für sibirische Städte zu schaffen. So entstand die Idee, den Demidow-Platz zu bauen, den Reisende später als „Ecke von Petersburg“ in Barnaul bezeichneten. Auf dem Hauptplatz der Stadt war geplant, ein Gebäude für das Bergkrankenhaus, eine Schule und eine Wohltätigkeitsanstalt zu errichten. Da in der Wohltätigkeitsanstalt Kranke und Verwundete untergebracht werden sollten, entschloss man sich, sie zusammen mit der Kirche des Dmitri von Rostow zu bauen.

Die Kirche wurde am 6. August 1829 geweiht. Im Gegensatz zu anderen Gebäuden auf dem Demidow-Platz verlief der Bau relativ schnell. Am 24. August 1830 kam der Archimandrit Makariy Glucharev, der Gründer der Altai-Geistlichen Mission, nach Barnaul. Unter dem Gewölbe der Dmitriew-Kirche traf er den Akademiker der Malerei Michail Iwanowitsch Mjagkow aus St. Petersburg, der mit der Ausmalung der Kirche beschäftigt war. Bis zur Weihe blieben noch etwa sechs Monate, aber ein erheblicher Teil der Arbeiten war bereits abgeschlossen. Makariy schätzte die Arbeit des Künstlers hoch ein und lud ihn ein, an der Ausmalung einer der zukünftigen Kirchen der Altai-Mission teilzunehmen. Später baute und malte Mjagkow auf eigene Kosten die Kirche in Ulala, dem heutigen Gorno-Altajsk. Bald wurde der Bau der Dmitriew-Kirche abgeschlossen, und 1831 wurde sie geweiht.

Pjotr Kossymitsch Frolow beteiligte sich nicht nur aktiv am Bau der Kirche, sondern machte auch bedeutende Spenden. Er stellte alles Notwendige für die Gottesdienste zur Verfügung: Gewänder, Ikonen, silberne Räucherfässer, Kreuze, Darbringungsbehälter, Kerzenständer sowie etwa 20 Bilder biblischer Motive, die von den Künstlern Lafranc, Donchi, Billett, Nicola Poussin und anderen geschaffen wurden. Frolow schenkte auch sechs Pud Kerzen und drei Pud Weihrauch.

Im Jahr 1905 wurde nach dem Entwurf des Architekten Iwan Nosowitsch neben der Kirche eine Kapelle mit einem Mosaikbild des Heilandes erbaut, das von Akademiker A.N. Frolow gestiftet wurde. Der Boden der Kapelle war ebenfalls aus Mosaik gefertigt.

In den 1920er Jahren wurde die Kirche geschlossen, und in ihrem Gebäude wurden nacheinander ein Kino, ein Zirkus und ein Sporthalle untergebracht, was zu ihrem Verfall beitrug. Im Jahr 1994 wurde das Gebäude der Kirche zurückgegeben. Bevor mit der Restaurierung begonnen werden konnte, wurde es lange von Müll gereinigt. 1996 wurde der Protopriester Nikolai Wojtowitsch zum Pfarrer ernannt. Das Dach, die Decken, die Wände sowie Fenster und Türen wurden wiederhergestellt, und der Anbau wurde restauriert. 1997 wurde im Anbau der Altar zu Ehren des Heiligen Nikolaus geweiht.

Am 19. Mai 2009 weihte der Bischof von Barnaul und Altai, Maxim, die Kuppel mit dem Kreuz, das auf der Kirche errichtet wurde. Bis zum Herbst 2012 war die Restaurierung weitgehend abgeschlossen, und am 9. November wurden nach der kleinen Weihe die regelmäßigen Gottesdienste in der Kirche wieder aufgenommen.

Heute ist die Kirche ein Objekt des kulturellen Erbes von föderaler Bedeutung. Im Altar wird die Reliquie des Heiligen Dmitri von Rostow aufbewahrt, die jeden Sonntag während der Lesung des Akathistos herausgetragen wird. An der Kirche gibt es eine Taufkirche zu Ehren des Heiligen Nikolaus des Wundertäters, eine Jugendorthodoxe Vereinigung „Slowo“, eine Sonntagsschule und eine Bibliothek.