La idea de construir la iglesia de Dimitri pertenecía al conocido ingeniero y activista social altái, Petr Kozmich Frolov. A principios del siglo XIX ocupaba el cargo de jefe de la Oficina Altái de la Corte de Su Majestad Imperial y al mismo tiempo era gobernador civil de Tomsk. Se acercaba el centenario de las fábricas mineras de Altái, que producían anualmente alrededor de mil puds de plata. En honor a este evento, se decidió crear un conjunto arquitectónico único para las ciudades siberianas. Así surgió la idea de construir la Plaza Demidov, que más tarde los viajeros llamaron "un rincón de San Petersburgo" en Barnaul. En la plaza principal de la ciudad se planeaba erigir un edificio para el hospital minero, una escuela y un asilo. Dado que en el asilo debían alojarse enfermos y lisiados, se decidió construirlo junto con la iglesia de Dimitri de Rostov.

La iglesia fue consagrada el 6 de agosto de 1829. A diferencia de otros edificios en la Plaza Demidov, su construcción avanzó bastante rápido. El 24 de agosto de 1830, llegó a Barnaul el archimandrita Macario Glujarev, fundador de la misión espiritual de Altái. Bajo los arcos de la iglesia de Dimitri, se reunió con el académico de pintura Mijaíl Ivanovich Myagkov de San Petersburgo, quien se encargaba de la pintura del templo. Quedaba alrededor de medio año para la consagración, pero una parte significativa de los trabajos ya estaba completada. Macario valoró altamente el trabajo del artista e invitó a participar en la pintura de uno de los futuros templos de la misión de Altái. Posteriormente, Myagkov construyó y pintó un templo en Ulala, hoy Gorno-Altaisk, con sus propios fondos. Pronto se completó la construcción de la iglesia de Dimitri, y en 1831 fue consagrada.

Petr Kozmich Frolov no solo participó activamente en la construcción de la iglesia, sino que también hizo significativas donaciones. Proporcionó todo lo necesario para los servicios religiosos: vestimentas, íconos, incensarios de plata, cruces, custodias, candelabros, así como alrededor de 20 pinturas sobre temas bíblicos, realizadas por los artistas Lafranc, Donchi, Billett, Nicolás Poussin y otros. Frolov también donó seis puds de velas y tres puds de incienso.

En 1905, según el proyecto del arquitecto Iván Nosovich, se construyó una capilla junto al templo, con una imagen mosaica de Cristo Salvador, donada por el académico A.N. Frolov. El suelo de la capilla también fue realizado en mosaico.

En la década de 1920, el templo fue cerrado, y en su edificio se instalaron sucesivamente un cine, un circo y un gimnasio, lo que contribuyó a su destrucción. En 1994, el edificio fue devuelto a la iglesia. Antes de comenzar la restauración, se limpió durante mucho tiempo de escombros. En 1996, fue nombrado como rector el protoiereo Nikolai Voitovich. Se restauraron el techo, los pisos, el techo y las paredes, se instalaron ventanas y puertas, y se restauró la adición. En 1997, se consagró el altar en la adición en honor al santo Nicolás.

El 19 de mayo de 2009, el obispo de Barnaul y Altái, Maxim, consagró la cúpula con la cruz, que fue instalada en el templo. Para el otoño de 2012, la restauración estaba casi completa, y el 9 de noviembre, después de la pequeña consagración, se reanudaron los servicios regulares en el templo.

Hoy en día, el templo es un objeto de patrimonio cultural de importancia federal. En el altar se guarda un arca con una parte de las reliquias del santo Dimitri de Rostov, que se saca cada domingo durante la lectura del akathist. En el templo funciona una iglesia de bautismo en honor al santo Nicolás el Milagroso, una unión juvenil ortodoxa "Palabra", una escuela dominical y una biblioteca.