Le temple a été érigé grâce aux fonds du comte Nicolas Petrovitch Sheremetev entre 1794 et 1801 dans le style néoclassique. La conception a été réalisée par l'architecte moscovite E. Nazarov, ainsi que par les architectes serfs Douchkine et Andreï Mironov. Il existe une opinion selon laquelle la somptueuse colonnade du portique ouest, les niches avec des statues et les bas-reliefs multiformes ont été créés par le célèbre architecte Kvarengi. L'église de Dimitri a été construite comme le principal temple du monastère Spaso-Yakovlevski.

Pour la construction de l'église, Nicolas Petrovitch Sheremetev a dépensé 55 000 roubles, et pour sa décoration, 10 000 roubles. Dans le monastère, la mémoire du donateur était honorée, et pour commémorer la famille Sheremetev, une liturgie matinale était célébrée quotidiennement dans l'église de Dimitri.

Le 27 octobre 1801, jour de la mémoire de saint Dimitri, l'église fondée en son honneur a été consacrée par l'archevêque de Yaroslavl, Pavel. En 1804, deux chapelles ont été aménagées dans la salle à manger de cette église : la chapelle de droite, dédiée à saint Nicolas, le saint patron céleste de Nicolas Sheremetev, et la chapelle de gauche, consacrée au grand martyr Dimitri de Thessalonique, saint patron du saint métropolite de Rostov, Dimitri.

Entre 1800 et 1801, à la demande du comte, l'intérieur de l'église a été peint par le peintre de Rostov, serf des propriétaires Filatyev, Porphyre Semyonov Ryabov. La peinture décorative à la colle souligne clairement l'espace architectural du temple classique. La majeure partie de la peinture est réalisée dans la technique de la grisaille et couvre les voûtes et les arcs d'un réseau de caissons sur fond bleu. Au centre de la grande coupole se trouve un plafond rond représentant la "Trinité Nouvelle" sur fond de nuages, entouré d'anges. Autour de lui se trouvent 12 médaillons ovales avec des images des apôtres. Entre les ovales, des bandes bleues avec un ornement arabesque en plâtre, peintes en blanc et noir, sont disposées. Sur les pendentifs de la voûte sont placés des ovales en plâtre avec des images des évangélistes, et entre eux, des têtes de temples.

La décoration murale a été renouvelée avec de la peinture à l'huile entre 1869 et 1870 à la demande du comte Dmitri Nikolaïevitch Sheremetev. Les travaux ont été réalisés par Alexeï Nikolaïevitch Bubnov.

Les murs sont ornés de colonnes et de pilastres en marbre artificiel gris. Sur le mur sud sont représentés saint Dimitri de Rostov et saint Serge de Radonège, sur le mur nord, saint Hilarion le Grand et la sainte martyre Alexandra. Dans la conque de l'autel central est représentée la "Trinité Nouvelle", au-dessus de la fenêtre de l'autel, "Le Sauveur sur le drap", sur le mur nord de l'autel, les métropolites de Moscou, et sur le mur sud, les saints universels. Au-dessus de l'entrée ouest de l'église est représenté le sujet "La tonsure de saint Dimitri de Rostov".

L'iconostase conservée s'ouvre sur l'autel par un large arc. Elle est ornée de pilastres vert émeraude avec des chapiteaux dorés et se termine par un fronton. Dans l'iconostase se trouvent deux icônes peintes à l'huile : à gauche, "La Mère de Dieu", à droite, "Le Sauveur sur le trône". Le projet de l'iconostase en "marbre factice" a été élaboré par Konstantin Alexandrovitch Dokouchevski. Le travail en marbre a été réalisé par le maître moscovite Adrian Stepanov Remizov, les chapiteaux sculptés par le menuisier du village de Smertino dans le district de Rostov, Vladimir Lavrentiyev, la dorure par le maître de l'atelier moscovite Vasily Sergeev Nesterov, et la peinture "sous marbre" par le bourgeois de Rostov, Ilia Nikolaevich Bubnov. Les icônes de l'iconostase originale ont été conservées, elles ont été peintes par Nicolas Tyapin de la région de Moscou. Dans les saillies angulaires de l'iconostase centrale sont placées ses propres icônes : du côté est, "Saint Dimitri" et "Saint Jacques" sur bois, et du côté ouest, "Saint Nicolas le Thaumaturge" et "Sainte martyre Parascève" sur toile. Les dernières sont homonymes au comte et à la comtesse Sheremetev.

Près du mur sud de l'église se trouve un baldaquin en marbre blanc, installé entre 1909 et 1910 au-dessus des restes du métropolite Dimitri. Les reliques étaient présentes dans la cathédrale chaque année du 25 mai au 28 octobre. La partie supérieure du baldaquin est ornée d'un bas-relief représentant une mitre épiscopale, deux candélabres croisés et deux branches de laurier. Sur le baldaquin, l'inscription : "Saint père Dimitri, prie Dieu pour nous".

La sculpture extérieure et intérieure de l'église de Dimitri a été réalisée par un maître allemand, originaire de Dresde, Ivan Fohta, et à la fin des années 1860, début des années 1870, elle a été renouvelée par un maître de la province de Kostroma, Evgraf Vassiliev Isakov.