Der Tempel wurde mit Mitteln des Grafen Nikolai Petrowitsch Sheremetew in der Zeit von 1794 bis 1801 im klassizistischen Stil errichtet. An der Planung waren der Moskauer Architekt E. Nazarov sowie die Leibeigenen-Architekten Duschkin und Andrei Mironov beteiligt. Es gibt die Meinung, dass die prächtige Kolonnade des westlichen Portikus, die Nischen mit Statuen und die vielfigürlichen Reliefs von dem berühmten Baumeister Kwarengi geschaffen wurden. Die Dimitriuskirche wurde als Haupttempel des Spaso-Jakowlew-Klosters erbaut.

Für den Bau des Tempels gab Nikolai Petrowitsch Sheremetew 55.000 Rubel aus, und für die Ausstattung 10.000 Rubel. Im Kloster ehrte man das Andenken des Stifters, und zur Erinnerung an die Familie Sheremetew wurde in der Dimitriuskirche täglich eine frühe Liturgie gehalten.

Am 27. Oktober 1801, am Tag des Gedenkens an den Heiligen Dimitrius, wurde der zu seinen Ehren gegründete Tempel vom Jaroslawler Erzbischof Pawel geweiht. Im Jahr 1804 wurden in der Speisehalle dieses Tempels zwei Kapellen eingerichtet: die rechte, die dem Heiligen Nikolaus, dem himmlischen Schutzpatron Nikolai Sheremetews, gewidmet war, und die linke, die zu Ehren des großen Märtyrers Dimitrius von Thessaloniki, dem Namenspatron des Rostower Heiligen Dimitrius, geweiht wurde.

In den Jahren 1800-1801 malte der Rostower Maler, Leibeigener der Gutsbesitzer Filatjew, Porfirij Semenow Rjabow, das Innere der Kirche auf Bestellung des Grafen. Die dekorative Malerei mit Leimfarben hebt den architektonischen Raum des klassischen Tempels deutlich hervor. Der größte Teil der Malerei ist in der Technik der Grisaille ausgeführt und bedeckt die Gewölbe und Bögen mit einem Kassettenmuster auf blauem Hintergrund. In der Mitte der großen Kuppel befindet sich ein runder Deckenmalerei mit dem Bild der „Neuen Testamentlichen Dreifaltigkeit“ vor Wolken, umgeben von Engeln. Rundherum sind 12 ovale Medaillons mit Darstellungen der Apostel angeordnet. Zwischen den Ovalen befinden sich blaue Streifen mit plastischen arabesken Ornamenten, die in Weiß und Schwarz bemalt sind. Auf den Pendentifs der Kuppel sind plastische Ovale mit Darstellungen der Evangelisten angebracht, und dazwischen Köpfe von Tempeln.

Die dekorative Wandverkleidung wurde in den Jahren 1869-1870 mit Ölfarbe auf Bestellung des Grafen Dmitri Nikolajewitsch Sheremetew erneuert. Die Arbeiten wurden von Alexej Nikolajewitsch Bubnow ausgeführt.

Die Wände sind mit Säulen und Pilastern aus grauem Kunstmarmor geschmückt. An der Südwand sind der heilige Dimitrius von Rostow und der heilige Sergius von Radonesch abgebildet, an der Nordwand der heilige Hilarion der Große und die heilige Märtyrin Alexandra. In der Apsis des Hauptaltares ist die „Neue Testamentliche Dreifaltigkeit“ abgebildet, über dem Altarfenster „Der Heiland auf dem Tuch“, an der Nordwand des Altares die Moskauer Metropoliten und an der Südwand die ökumenischen Heiligen. Über dem westlichen Eingang zur Kirche ist die Szene „Die Tonsur des Heiligen Dimitrius von Rostow“ dargestellt.

Der erhaltene Ikonostase öffnet sich zum Altar durch einen breiten Bogen. Er ist mit smaragdgrünen Pilastern mit vergoldeten Kapitellen geschmückt und endet mit einem Giebel. Im Ikonostase befinden sich zwei mit Öl gemalte Ikonen: links „Die Gottesmutter“, rechts „Der Heiland auf dem Thron“. Das Projekt des Ikonostase aus „falschem Marmor“ wurde von Konstantin Alexandrowitsch Dokuschewskij entwickelt. Die Marmorarbeiten wurden von dem Moskauer Meister Adrian Stepanow Remizow ausgeführt, die geschnitzten Kapitelle von dem Tischler aus dem Dorf Smertino im Rostower Ujesd, Wladimir Lawrentjew, die Vergoldung von dem Meister der Moskauer Zunft Wassilij Sergejew Nesterow, und die Malerei „unter Marmor“ von dem Rostower Bürger Ilja Nikolajewitsch Bubnow. Die Ikonen des ursprünglichen Ikonostase sind erhalten geblieben, sie wurden von Nikolai Tjapin aus dem Moskauer Gebiet gemalt. In den Eckvorsprüngen des zentralen Ikonostase sind seine eigenen Ikonen angebracht: von der östlichen Seite „Heiliger Dimitrius“ und „Heiliger Jakobus“ auf Holz, und von der westlichen Seite „Heiliger Nikolaus Wundertäter“ und „Heilige Märtyrin Paraskeva“ auf Leinwand. Letztere sind nach dem Grafen und der Gräfin Sheremetew benannt.

An der Südwand der Kirche befindet sich ein weißer Marmorbaldachin, der in den Jahren 1909-1910 über den Überresten des Metropoliten Dimitrius errichtet wurde. Die Reliquien befanden sich jährlich vom 25. Mai bis 28. Oktober in der Kathedrale. Der obere Teil des Baldachins ist mit einem Relief mit dem Bild der Erzbischofsmütze, zwei gekreuzten Leuchtern und zwei Lorbeerzweigen geschmückt. Auf dem Baldachin steht die Inschrift: „Heiliger Vater Dimitrius, bitte Gott für uns.“

Die Außen- und Innenstuckarbeiten der Dimitriuskirche wurden von dem deutschen Meister, gebürtig aus Dresden, Ivan Fohta, ausgeführt, und in den späten 1860er und frühen 1870er Jahren wurde sie von dem Meister aus der Provinz Kostroma, Jewgraf Wassiljew Isakow, erneuert.