El templo fue construido con fondos del conde Nikolai Petrovich Sheremetev entre 1794 y 1801 en estilo clasicista. En el diseño participaron el arquitecto moscovita E. Nazarov, así como los arquitectos siervos Dushkin y Andrei Mironov. Se cree que la lujosa columnata del pórtico occidental, las niches con estatuas y los relieves multiformes fueron creados por el famoso arquitecto Kvarengi. La iglesia de Dimitri se construyó como el templo principal del monasterio Spaso-Yakovlevsky.

El conde Nikolai Petrovich Sheremetev gastó 55,000 rublos en la construcción del templo y 10,000 rublos en su decoración. En el monasterio se honraba la memoria del benefactor, y para conmemorar a la familia Sheremetev, se celebraba diariamente una liturgia matutina en la iglesia de Dimitri.

El 27 de octubre de 1801, en el día de la memoria del santo Dimitri, el templo, fundado en su honor, fue consagrado por el arzobispo de Yaroslavl, Pavel. En 1804, en el refectorio de esta iglesia se organizaron dos capillas: la derecha, dedicada al santo Nicolás, protector celestial de Nikolai Sheremetev, y la izquierda, consagrada en honor del gran mártir Dimitri de Salónica, santo homónimo del santo metropolitano de Rostov, Dimitri.

Entre 1800 y 1801, por encargo del conde, el pintor de Rostov, siervo de los terratenientes Filatyev, Porfiriy Semenov Ryabov, decoró el interior de la iglesia. La pintura decorativa con colores al agua subraya claramente el espacio arquitectónico del templo clásico. La mayor parte de la pintura se realizó en técnica de grisaille y cubre las bóvedas y arcos con una red de casetones sobre un fondo azul. En el centro de la gran cúpula se encuentra un plafón redondo con la imagen de la 'Santísima Trinidad' sobre un fondo de nubes, rodeado de ángeles. Alrededor de él hay 12 medallones ovalados con imágenes de apóstoles. Entre los óvalos se encuentran franjas azules con un ornamento arabesco en relieve, pintadas en blanco y negro. En los pechinas de la cúpula se colocan óvalos en relieve con imágenes de evangelistas, y entre ellos, cabezas de templos.

La decoración ornamental de las paredes fue renovada con pintura al óleo entre 1869 y 1870 por encargo del conde Dmitri Nikolaevich Sheremetev. Los trabajos fueron realizados por Alexei Nikolaevich Bubnov.

Las paredes están adornadas con columnas y pilastras de mármol artificial gris. En la pared sur se representan al santo Dimitri de Rostov y al santo Sergio de Radonezh; en la pared norte, al santo Ilarión el Grande y a la santa mártir Alejandra. En la concha del altar central se representa la 'Santísima Trinidad', sobre la ventana del altar, 'El Salvador en el mantel', en la pared norte del altar, los metropolitas moscovitas, y en la sur, los santos padres ecuménicos. Sobre la entrada occidental del templo se representa la escena 'La tonsura del santo Dimitri de Rostov'.

El iconostasio conservado se abre al altar a través de un amplio arco. Está decorado con pilastras de un verde esmeralda con capiteles dorados y se remata con un frontón. En el iconostasio hay dos íconos pintados al óleo: a la izquierda, 'La Madre de Dios', a la derecha, 'El Salvador en el trono'. El proyecto del iconostasio de 'mármol falso' fue desarrollado por Konstantin Alexandrovich Dokushevsky. El trabajo en mármol fue realizado por el maestro moscovita Adrian Stepanov Remizov, los capiteles tallados, por un carpintero del pueblo de Smeritino del distrito de Rostov, Vladimir Lavrentyev, el dorado, por el maestro del gremio moscovita Vasily Sergeev Nesterov, y la pintura 'como mármol', por el comerciante de Rostov Ilya Nikolaev Bubnov. Los íconos del iconostasio original se han conservado, fueron pintados por Nikolai Tyapin de la región de Moscú. En los salientes de las esquinas del iconostasio central se encuentran sus íconos: del lado oriental, 'Santo Dimitri' y 'Santo Jacobo' sobre madera, y del lado occidental, 'Santo Nicolás el Milagroso' y 'Santa mártir Paraskeva' sobre lienzo. Los últimos son homónimos del conde y la condesa Sheremetev.

Junto a la pared sur del templo se encuentra un dosel de mármol blanco, instalado entre 1909 y 1910 sobre los restos del metropolitano Dimitri. Las reliquias permanecieron en la catedral anualmente del 25 de mayo al 28 de octubre. La parte superior del dosel está decorada con un bajorelieve que representa una mitra episcopal, dos candelabros cruzados y dos ramas de laurel. En el dosel hay una inscripción: 'Santo padre Dimitri, ruega a Dios por nosotros'.

El trabajo de estuco exterior e interior de la iglesia de Dimitri fue realizado por un maestro alemán, originario de Dresde, Ivan Fohta, y a finales de la década de 1860 y principios de la década de 1870 fue renovado por un maestro de la provincia de Kostroma, Yevgraf Vasilyev Isakov.